Er slanger højrehåndede ? Asymmetri i hemipenis størrelse og brug hos strømpebåndsslanger (Thamnophis sirtalis)

Valget af brug af hemipenis kan også afhænge af en hannes tidligere parringshistorie. I et sæt forsøg lod vi hanner parre sig gentagne gange med en række hunner, så vi kunne registrere, hvilken hemipenis der blev brugt i de på hinanden følgende parringer. Hannerne i disse forsøg viste en stærk tendens til at veksle brugen af hemipenis, når de parrede mere end én gang inden for en enkelt dag (vekslede i 7 ud af 8 tilfælde ; mod en nulværdi på 50/50, X2 = 4,50, 1 df, p <.05). Ved på hinanden følgende parringer, der var adskilt med > 12 timer (dvs. på på hinanden følgende dage), blev den samme hemipenis imidlertid brugt i to ud af fire tilfælde. Hanner kan således skifte brug af hemipenis primært, når de parrer sig i hurtig rækkefølge. Vi fjernede også parringsplugs (Devine, 1975) fra disse hunner efter hver parring, så vi kunne sammenligne størrelserne (masserne) af de plugs, der blev produceret fra hver hemipene. Plugs fra højre hemipenis var i gennemsnit signifikant større (gennemsnit = 0,08 g, SD = 0,03, n = 14) end dem fra venstre (gennemsnit = 0,06 g, SD = 0,03, n = 11 ; F1,23 = 4,62, p <.05). Parringspropper fra feltparringer adskilte sig imidlertid ikke signifikant i masse afhængigt af, hvilken hemipenis der blev anvendt (F1,41 = 1,22, p = 0,28).

DISCUSSION

Det har længe været kendt, at slangers indre anatomi udviser betydelig asymmetri, og dette gælder både for placeringen (anterior-posterior) og for størrelsen af mange indre organer som f.eks. testikler og nyrer (f.eks, Bergmann, 1951, 1958 a, b ; Wallach, 1991). Vores data viser, at denne asymmetri også strækker sig til hemipenis, i det mindste hos Thamnophis sirtalis parietalis, og at den kan være forbundet med et ikke tilfældigt valg af brug af hemipenis hos denne art.

Tidligere arbejde om disse emner har været begrænset (især for feltparringer), men resultaterne er i overensstemmelse med vores undersøgelse. For eksempel var den samlede brug af de to hemipener i feltparringer ca. 50/50, som rapporteret i en tidligere undersøgelse af samme art (Blanchard og Blanchard, 1941) ; dette kan være den generelle regel blandt squamater (Crews, 1978 ; Secor, 1987 ; Tokarz og Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1980, 1997). På trods af den generelt lige store brug af hemipenerne er det imidlertid klart, at hannens valg af venstre og højre hemipenis til parring ikke er tilfældigt. Tidligere forfattere har spekuleret i, at han-slanger simpelthen bruger den hemipenis, der er tættest på hunnens kloak (f.eks. Murphy og Barker, 1980 ; Secor, 1987). Dette kan ofte være rigtigt, men andre faktorer spiller også en rolle.

Den mest ligetil indflydelse på brugen af hemipenis er hannens tidligere parringshistorie. Vores undersøgelse tyder på, at hannerne skifter mellem brugen af deres to hemipenes under nogle omstændigheder, men ikke under andre, afhængigt af tidsintervallet siden den foregående parring. En tendens til at hanner skifter brugen af de to hemipenes, i det mindste når flere parringer er tilgængelige i hurtig rækkefølge, er blevet rapporteret hos andre squamater-arter (f.eks. Olsson og Madsen, 1998 ; Tokarz og Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1981, 1987). Den ultimative selektive fordel ved denne vekselvirkning kan for mange arter indebære udtømning af sædceller (Tokarz og Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1981, 1987), men dette argument kan ikke anvendes på strømpebåndssnegle. Hanner af Thamnophis sirtalis parietalis producerer deres sæd flere måneder før parring, og deres testikler er inaktive i parringssæsonen (f.eks. Crews og Moore, 1986). Strømpebåndsslanger overfører dog også nyresekret (til dannelse af parringspluggen), når de parrer sig (Devine, 1975). Der er således et andet stof end spermatozoer, som potentielt kan være vanskeligt at generere hurtigt nok til to parringer i hurtig rækkefølge. I overensstemmelse med denne hypotese tyder data fra vores forsøg med gentagne parringer (se ovenfor) på, at massen af parringspluggen kan være lavere fra anden parring end fra første parring. Pluggens masse faldt fra den første til den anden parring hos ni hanner, forblev den samme hos to og steg ikke hos nogen af dem (ved hjælp af binomialprøven, p = 0,03). På samme måde faldt antallet af sædceller, der blev overført pr. kopulation, hurtigt hos en anden squamate art (en anoline øgle), når hannerne blev tvunget til at bruge den samme hemipenis til flere parringer i hurtig rækkefølge (Tokarz og Slowinski, 1990).

Mere overraskende var brugen af hemipenis stærkt forbundet med det omgivende termiske miljø, hvilket tyder på, at han-slanger facultativt justerer deres brug af hemipenis i forhold til termiske påvirkninger. Vi fortolker dette mønster således, at slanger foretrækker at bruge den større (højre side) hemipenis, hvis de er i stand til at gøre det uden at kompromittere parringsmulighederne. Høje kropstemperaturer forbedrer den grove lokomotoriske evne hos denne art (Heckrotte, 1967) og forbedrer plausibelt set også hannens evne til at foretage subtile tilpasninger af kropsholdning (såsom at flytte sin halefod fra den ene side af hunnen til den anden), uden at miste sin position i konkurrencen med andre hanner.

Hanner af strømpebåndsslange, der bruger deres højre hemipenis under sådanne omstændigheder, kan være begunstiget, fordi hemipenis er bredere og er forbundet med en større kilde til sæd (testiklerne) og accessoriske sekreter (nyrerne). Fordelene vil dog sandsynligvis være beskedne, især i forhold til den fitnessstraf, der er forbundet med at give afkald på en gunstig position ved at omlægge kroppen under parringen. Derfor bruger hannerne ofte deres venstre hemipenis, især når de er relativt kolde (og dermed mindre i stand til at udføre komplekse parringsmanøvrer), eller når de for nylig har brugt sæd og propmateriale fra det højre kopulationssystem.

Selv om vores datasæt er det mest omfattende, der er tilgængeligt om asymmetrier i struktur og funktion af det mandlige reproduktive system hos squamater, er der stadig mange gåder, og nogle af vores resultater var inkonsekvente blandt prøverne. For eksempel var stikmassen højere fra højre-hemipenis-parringer i arenaerne, men ikke i marken. Vi ved ikke, hvorfor denne forskel eksisterer. En mulighed er, at et lille antal hanner opnår en høj andel af parringer under feltforhold ; hvis det er tilfældet, kan mange af vores feltparrede hanner allerede have brugt den samme hemipenis i en tidligere parring. Det er derfor sandsynligt, at disse hanner vil producere en mindre parringsplug anden gang. Hvis hannerne har en tendens til at bruge den højre hemipenis ved deres første parring, vil en sådan tendens mindske enhver tilsyneladende forskel i plovmassen fra parringer, der er baseret på højre og venstre hemipenes. Denne mulighed er imidlertid udelukkende spekulativ.

Mere vigtigt er det, at vores slutninger om fitnessfordelene ved parringer, der anvender enten det højre eller det venstre system, også forbliver spekulative. Vi har ingen direkte beviser for at vise, at en større hemipenis (og tilhørende testikel, nyre og parringsplug) faktisk er et mere effektivt parringsapparat end en mindre enhed. De ikke-tilfældige mønstre i brugen af hemipenis tyder imidlertid på, at asymmetrien ikke er triviel, og yderligere arbejde for at afklare disse spørgsmål ville være af stor interesse. Faktisk tyder den potentielt direkte forbindelse mellem håndstilling og reproduktiv succes i dette system (en forbindelse, der er meget svagere med de fleste andre eksempler på lateralisering i brugen) på, at dette fænomen kan tilbyde et værdifuldt modelsystem, hvormed man kan undersøge fitnesskonsekvenserne af afvigelser fra bilateral symmetri.

Vi takker R. Nesbitt, A. Cuddy, A. og G. Johnson for assistance, og D. Roberts for logistisk støtte. Thomas Madsen og David O’Connor har givet kommentarer til manuskriptet. Finansiel støtte blev ydet af Australian Research Council (til R.S.) og af en National Science Foundation National Young Investigator Award (IBN-9357245) og Whitehall Foundation (W95-04) til R.T.M. Forskningen blev udført i henhold til Oregon State University Institutional Animal Care and Use Committee Protocol no. LAR-1848B. Al forskning blev udført i overensstemmelse med U.S. Public Health Service “Policy on Humane Care and Use of Laboratory Animals” og National Institutes of Health “Guide to the Care and Use of Laboratory Animals.”