Czy węże są praworęczne ? Asymmetry in hemipenis size and usage in gartersnakes (Thamnophis sirtalis)

Abstract

Male węże posiadają sparowane układy rozrodcze (jądra, przewody wyprowadzające, hemipenes i związane z nimi elementy nerek), z niezależnym zestawem po obu stronach ciała. Nasze badania na garłaczach (Thamnophis sirtalis parietalis) ujawniają znaczącą morfologiczną asymetrię tego układu: jądra, nerki i hemipenes po prawej stronie ciała są większe niż po lewej. Dane z kojarzeń w terenie i w pomieszczeniach zewnętrznych sugerują, że asymetria ta ma wpływ na zachowania rozrodcze i, być może, na sukces reprodukcyjny. Kopulacje z użyciem prawego hemipenisa wytworzyły większy galaretowaty „korek godowy”, a zatem mogą skuteczniej opóźniać ponowne zapłodnienie przez samicę. Mimo, że ogólne wykorzystanie obu półksiężyców w kopulacjach w terenie wynosiło średnio prawie 50/50, wykorzystanie półksiężyców nie było przypadkowe. Samce miały tendencję do naprzemiennego używania hemipenisów w kolejnych kryciach, być może z powodu wyczerpywania się materiału wtykowego. Również samce garternakes preferencyjnie używały swoich większych (prawych) hemipenisów podczas godów w wysokich temperaturach ciała, być może dlatego, że są bardziej zdolne do subtelnych korekt postawy (i w ten sposób wybierają lepszy system) w tych warunkach.

Nawet w powierzchownie symetrycznych organizmach, prawie zawsze istnieje pewne spójne odchylenie od symetrii absolutnej. Takie odchylenia występuj± nie tylko w anatomii, ale i w zachowaniu. Przy nadarzaj±cej się okazji wiele zwierz±t konsekwentnie używa prawej lub lewej ręki (lub stopy, lub łapy) zamiast równorzędnego wyrostka po drugiej stronie ciała (Bock i Marsh, 1991). Na pierwszy rzut oka, pojęcie „ręki” nie ma zastosowania do zwierząt całkowicie pozbawionych kończyn, dlatego też trudno sobie wyobrazić praworęcznego węża. Jednakże, węże (a przynajmniej samce węży) posiadają jeden zestaw sparowanych wyrostków, które potencjalnie mogą wykazywać tego rodzaju lateralizację. Każdy samiec posiada dwa narządy śródskórne (hemipenes), po jednym z każdej strony ciała, z których tylko jeden jest uchylony podczas pojedynczej kopulacji (Crews i Moore, 1986 ; Dowling i Savage, 1960 ; Murphy i Barker, 1980).

Asymetria w wielkości i użyciu hemipenes w squamate gadów jest szczególnie interesująca, ponieważ narządy rozrodcze po obu stronach ciała samca są całkowicie oddzielone, w przeciwieństwie do wielu innych asymetrycznych struktur, takich jak płuca. Oznacza to, że plemniki produkowane w prawym jądrze mogą wydostać się na zewnątrz ciała tylko przez prawe hemipenis (np. Dowling i Savage, 1960). Tak więc wszelkie odchylenia od symetrii dwustronnej w wymiarach męskich struktur rozrodczych mogą bezpośrednio wpływać na efektywność kopulacji – a przez to na korzyści kondycyjne płynące z zapłodnienia przy użyciu lewego lub prawego hemipenisa. Samiec, który preferencyjnie używa swojego większego hemipenis, przymocowanego do większego jądra, może w ten sposób bezpośrednio zwiększyć swoją genetyczną reprezentację w następnym pokoleniu.

METODY

Badaliśmy czerwono-boczne węże podwiązkowe (Thamnophis sirtalis parietalis) w środkowej Manitobie, Kanada (Chatfield Community Pasture; patrz Mason i Crews, 1985) podczas ich sezonów godowych w maju 1997 i maju 1998. Węże na tym obszarze kopulują natychmiast po wyłonieniu się z dużych wspólnych zimujących nor, tak że zaloty i kopulacje często obejmują „kule” wielu węży (Mason i Crews, 1985). Niniejsza praca oparta jest na dwóch zestawach danych: jeden dotyczy asymetrii morfologicznej w układzie rozrodczym, a drugi dotyczy względnego wykorzystania lewego i prawego półksiężyca w kopulacji.

Nasze dane morfologiczne oparte są na sekcji 90 dorosłych samców węży podwiązkowych, które zostały zabite w masowym zdarzeniu śmiertelności w jednej z nor 8 maja 1997 roku. Unusual weather conditions induced the snakes to form a single huge group on the floor of the den, and those underneath were suffocated by the mass of those lying above them. Znaleźliśmy węże w ciągu kilku godzin od ich śmierci, przez noc przechowywaliśmy ich tusze w zaspie śnieżnej, a następnego dnia dokonaliśmy sekcji. Zanotowaliśmy długość pyska-odbytnicy (SVL) i masę ciała, a następnie otworzyliśmy jamę ciała węża przez nacięcie pośrodkowe, abyśmy mogli zmierzyć długość i szerokość jąder i nerek po obu stronach ciała. Część nerki (segment płciowy) jest zaangażowana w produkcję wydzielin, które są mieszane ze spermą (Devine, 1975; Saint Girons, 1957); ponieważ nie mogliśmy wyraźnie odróżnić segmentu płciowego, zmierzyliśmy całą nerkę. Narządy kopulacyjne zostały całkowicie rozchylone przez ściśnięcie ogona, a następnie zanotowano długości i szerokości tych narządów kopulacyjnych. Poniżej, używamy terminu „prawa strona” z perspektywy węża; chociaż ten punkt może wydawać się oczywisty, łatwo jest się pomylić, ponieważ węże są zazwyczaj kładzione na grzbietowej powierzchni do dysekcji; w ten sposób prawa strona węża staje się lewą stroną badacza.

Aby określić wzorce wykorzystania lewych i prawych półkul mózgowych, zarejestrowaliśmy te informacje z dwóch rodzajów kojarzeń; tych, które miały miejsce naturalnie (w norach i ich bezpośrednim sąsiedztwie) i tych na arenach godowych, które ustawiliśmy tak, by kontrolować liczbę i typy kojarzących się samców. Dla tych prób, umieściliśmy świeżo schwytane węże (1, 2, 4, lub 24 samce, plus 1 niepokryta samica) wewnątrz nylonowych aren godowych (1.0 × 1.2 m) w pobliżu naszego terenu i pozwoliliśmy im na kopulację. Zróżnicowana liczba samców na samicę została wykorzystana w eksperymencie mającym na celu sprawdzenie, czy operacyjny stosunek płci wpływa na determinanty sukcesu godowego samców (Shine i in., 2000). Temperatury operacyjne mierzono na rejestratorach danych Hobo-temp, w odstępach 10-minutowych przez cały okres badań, za pomocą termopar umieszczonych wewnątrz martwych węży (w maju 1997) lub w wydrążonych rurach miedzianych (w maju 1998) przylegających do pomieszczeń. Dla prób z 1998 roku, oszacowaliśmy temperaturę operacyjną węży na podstawie temperatur modelowych oraz informacji na temat szybkości ogrzewania i chłodzenia węży. Z wyjątkiem małego podzbioru powtórzonych kojarzeń (które są analizowane oddzielnie od innych zestawów danych), żaden samiec ani samica węża nie byli reprezentowani w więcej niż jednym kojarzeniu. Tak więc wszystkie kojarzenia obejmują statystycznie niezależne dane.

WYNIKI

Asymetria w wielkości narządów rozrodczych

Dysekcje 90 dorosłych samców węży ujawniły znaczące różnice w wielkości narządów po obu stronach ciała (Rysunek 1). Struktury rozrodcze po prawej stronie były średnio znacznie większe niż tose po lewej. Używając sparowanych testów t z 89 stopniami swobody, prawostronne hemipenis było szersze (t = 2.82, p <.006), a prawostronne jądro było zarówno dłuższe (t = 8.05, p <.0001) jak i szersze (t = 2.46, p <.02). Długości półksiężyców (t = 1,63, p =,11) nie różniły się istotnie między obiema stronami ciała. Asymetria występowała również w nerkach (większe po prawej stronie: długość, t = 4,88, p <.0001 ; szerokość, t = 0,40, p =.69).

Asymetria w użyciu

Dopasowania w terenie

Wśród skojarzonych par znalezionych in copulo w terenie, w przybliżeniu równa liczba samców używała prawego versus lewego hemipenisa. W maju 1997 roku odnotowaliśmy 161 takich par, z czego 74 (46%) dotyczyło prawego hemipenisa (wobec zera 50%, test dwumianowy, z = 0,95, p =,34). W maju 1998 roku odnotowaliśmy 44 pary, z których dokładnie połowa (22 pary) używała prawego hemipenisa.

Szukaliśmy jakichkolwiek korelatów używania prawego lub lewego hemipenisa wśród tych par, zarówno w połączonym zbiorze danych, jak i w każdym roku osobno, ale nie znaleźliśmy żadnych istotnych różnic między kojarzeniami z użyciem któregokolwiek z hemipenisów pod względem rozmiarów ciała (SVL, masy) samca lub samicy (jednoczynnikowe ANOVA, p >.50 dla wszystkich cech). Nasze dane nie ujawniają również żadnych oczywistych przestrzennych (związanych z siedliskiem) różnic w wyborze hemipenisów: w przypadku kojarzeń, w których odnotowaliśmy lokalizacje par, wzorce użytkowania były podobne wewnątrz jamy (25 lewych/18 prawych) i na okolicznych łąkach (21 lewych/19 prawych).

Próby na arenie

W kojarzeniach na arenie zarejestrowanych w 1997 roku, prawy półpenis był używany w 61% (52 z 85) kojarzeń, co jest prawie znaczącym odchyleniem od zerowego oczekiwania 50% (test dwumianowy, z = 1.95, p =.051). W odróżnieniu od tego, w 1998 roku na arenie doszło do prawie równego wykorzystania każdej z półkul: odnotowaliśmy w sumie 80 kojarzeń przy użyciu lewej półkuli i 79 przy użyciu prawej (49,7% prawych; wobec zerowej wartości 50%, z = 0, p >.90). Te 2 lata nie różniły się istotnie pod względem względnej liczby kojarzeń przy użyciu prawego i lewego hemipenisa (X2 = 2.50, 1 df, p =.11).

Zbadaliśmy te dane bardziej szczegółowo, aby poszukać jakichkolwiek korelatów wyboru hemipenisa. Podobnie jak w przypadku kojarzeń polowych, nie wykryliśmy żadnych istotnych różnic w użyciu hemipenis w odniesieniu do rozmiarów ciała samca lub samicy (p >.50). Jednak bardziej obszerne dane z prób na arenie (ponieważ wiedzieliśmy, kiedy i gdzie kopulacja się rozpoczęła i zakończyła) pozwoliły nam na przetestowanie dodatkowych zmiennych w ten sposób. Czas trwania kopulacji był podobny w kojarzeniach z udziałem obu półkul (średnia = 13,7 min, SD = 4,97 dla lewej półkuli, w porównaniu do 19,6 ± 11,1 minu dla prawej, Mann-Whitney U = 24,0, z = 1,13, p =,26). Wybór przez samca hemipenis nie zależał od liczby innych samców, z którymi konkurował o zaloty. Czas trwania zalotów przed intromisją nie miał wpływu na wybór hemipenisa przez samca; czas ten był różny w różnych próbach, ale nie różnił się istotnie między kojarzeniami z użyciem lewego i prawego hemipenisa w żadnej próbie (p >.40 we wszystkich porównaniach).

Niemniej jednak, użycie hemipenisa w próbach na arenie nie było przypadkowe: skala tendencji do „praworęczności” zależała od warunków termicznych. Samce używały lewego i prawego hemipenisa w mniej więcej równych proporcjach, gdy pogoda była stosunkowo chłodna, ale wykazywały silną tendencję do używania prawego hemipenisa w cieplejszych warunkach (Rysunek 2). Wynik ten jest najłatwiejszy do zaobserwowania na podstawie regresji logistycznej z temperaturą otoczenia (operacyjną) jako zmienną niezależną i użyciem prawego lub lewego hemipenisa jako zmienną zależną. Test log-likelihood ratio dla wpływu temperatury na wybór hemipenisa dał wartość chi kwadrat równą 6,92 (1 df, p =.0085). Wzorzec ten był widoczny w obu latach naszych badań.

Wybór użycia hemipenisa może również zależeć od wcześniejszej historii godowej samca. W jednym zestawie prób pozwoliliśmy samcom na wielokrotne krycie z serią samic, tak abyśmy mogli rejestrować, który hemipenis był używany w kolejnych kryciach. Samce w tych próbach wykazywały silną tendencję do naprzemiennego stosowania hemipenisów, gdy kopulowały więcej niż raz w ciągu jednego dnia (naprzemiennie w 7 z 8 przypadków; w porównaniu z wartością zerową 50/50, X2 = 4,50, 1 df, p <.05). Natomiast w kolejnych kojarzeniach, które dzieliło > 12 h (tj. w kolejnych dniach), w dwóch z czterech przypadków używano tego samego hemipenisa. Tak więc samce mogą naprzemiennie używać hemipenis głównie wtedy, gdy kopulują w szybkim odstępie czasu. Usunęliśmy też z tych samic wtyczki godowe (Devine, 1975) po każdym kopulacji, tak abyśmy mogli porównać rozmiary (masy) wtyczek wyprodukowanych z każdego hemipenu. Wtyczki z prawej półkuli były średnio istotnie większe (średnia = 0,08 g, SD = 0,03, n = 14) niż te z lewej (średnia = 0,06 g, SD = 0,03, n = 11; F1,23 = 4,62, p <.05). Natomiast korki godowe pochodzące z kojarzeń polowych nie różniły się istotnie masą w zależności od tego, który z hemipenisów został użyty (F1,41 = 1,22, p =.28).

DISCUSSION

Od dawna wiadomo, że anatomia wewnętrzna węży wykazuje znaczną asymetrię i dotyczy to zarówno położenia (przednio-tylnego), jak i wielkości wielu narządów wewnętrznych, takich jak jądra czy nerki (np., Bergmann, 1951, 1958 a, b ; Wallach, 1991). Nasze dane pokazują, że ta asymetria rozciąga się również na hemipenis, przynajmniej u Thamnophis sirtalis parietalis, i że może być związana z nielosowym wyborem użycia hemipenis u tego gatunku.

Poprzednie prace na ten temat były ograniczone (szczególnie dla kojarzeń w terenie), ale wyniki są zgodne z naszymi badaniami. Na przykład, ogólne wykorzystanie obu hemipenisów w kopulacji w terenie było zbliżone do 50/50, jak podano we wcześniejszym badaniu tego samego gatunku (Blanchard i Blanchard, 1941); może to być ogólna reguła wśród kałamarnic (Crews, 1978; Secor, 1987; Tokarz i Slowinski, 1990; Zweifel, 1980, 1997). Pomimo równomiernego wykorzystania półkul mózgowych, jest jednak jasne, że wybór lewej i prawej półkuli do kopulacji nie jest przypadkowy. Poprzedni autorzy spekulowali, że samce węży po prostu używają tego hemipenisa, który znajduje się najbliżej kloaki samicy (np. Murphy i Barker, 1980 ; Secor, 1987). Może to być często prawdą, ale inne czynniki również odgrywają rolę.

Najprostszym wpływem na użycie hemipenisa jest wcześniejsza historia godowa samca. Nasze badania sugerują, że samce naprzemiennie używają swoich dwóch hemipenisów w pewnych okolicznościach, ale nie w innych, w zależności od odstępu czasu od poprzedniej kopulacji. Tendencja samców do naprzemiennego używania obu półksiężyców, przynajmniej wtedy, gdy w szybkim czasie dostępnych jest wiele kryć, została odnotowana u innych gatunków kałamarnic (np. Olsson i Madsen, 1998; Tokarz i Słowiński, 1990; Zweifel, 1981, 1987). Ostateczna selektywna korzyść dla tej przemienności może wiązać się z wyczerpywaniem się spermy u wielu gatunków (Tokarz i Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1981, 1987), ale ten argument nie może być zastosowany do garternaków. Samce Thamnophis sirtalis parietalis produkują spermę na kilka miesięcy przed kopulacją, a ich jądra są nieaktywne w okresie godowym (np. Crews i Moore, 1986). Crews i Moore, 1986). Jednakże garternaki przenoszą również wydzieliny z nerek (tworzące korek kopulacyjny) podczas kopulacji (Devine, 1975). Hence, there is a substance other than spermatozoa that might potentially be difficult to generate quickly enough for two matings in rapid succession. Zgodnie z tą hipotezą, dane z naszych prób wielokrotnego kojarzenia (patrz wyżej) sugerują, że masa wtyku godowego może być niższa przy drugiej kopulacji niż przy pierwszej. Masa wtyku spadła z pierwszego do drugiego krycia u dziewięciu samców, pozostała taka sama u dwóch i nie wzrosła u żadnego (test dwumianowy, p =.03). Podobnie, liczba plemników przenoszonych w czasie kopulacji spadła gwałtownie u innego gatunku squamate (jaszczurka anolina), gdy samce były zmuszone do używania tego samego hemipenisa do wielokrotnego krycia w krótkim odstępie czasu (Tokarz i Słowiński, 1990).

Najbardziej zaskakujące jest to, że używanie hemipenisa było silnie związane z otaczającym środowiskiem termicznym, co sugeruje, że samce węży fakultatywnie dostosowują swoje użycie hemipenisa do wpływów termicznych. Interpretujemy ten wzorzec jako oznaczający, że węże wolą używać większego (po prawej stronie) hemipenisa, jeśli są w stanie to zrobić bez pogorszenia możliwości krycia. Wysoka temperatura ciała zwiększa zdolność lokomotoryczną u tego gatunku (Heckrotte, 1967) i prawdopodobnie również poprawia zdolność samca do dokonywania subtelnych korekt postawy (takich jak przesunięcie podstawy ogona z jednej strony samicy na drugą), bez utraty pozycji w konkurencji z innymi samcami.

Mężczyźni gartersnakes, którzy używają prawego hemipenis w takich okolicznościach mogą być uprzywilejowani, ponieważ hemipenis jest szersze i jest połączone z większym źródłem spermy (jądro) i wydzielin pomocniczych (nerka). Korzyści te są jednak prawdopodobnie niewielkie, zwłaszcza w porównaniu z karą kondycyjną związaną z rezygnacją z korzystnej pozycji poprzez zmianę ułożenia ciała podczas zalotów. Stąd samce często używają lewego hemipenisa, zwłaszcza gdy są stosunkowo zimne (a więc mniej zdolne do wykonywania złożonych manewrów godowych), lub gdy niedawno wydali nasienie i materiał wtykowy z prawostronnego układu kopulacyjnego.

Ale nasz zestaw danych jest najobszerniejszym dostępnym na temat asymetrii w strukturze i funkcji męskiego układu rozrodczego u kałamarnic, wiele zagadek pozostaje, a niektóre z naszych wyników były niespójne między próbkami. Na przykład, plug mass był wyższy od prawego-hemipenis matings w arenach, ale nie w terenie. Nie wiemy, dlaczego ta różnica istnieje. Jedną z możliwości jest to, że niewielka liczba samców uzyskuje wysoki odsetek kojarzeń w warunkach polowych; jeśli tak, to wiele z naszych samców kojarzonych w terenie mogło już użyć tego samego hemipenisa w poprzednim kojarzeniu. Jeśli tak, to wiele samców krytych w terenie mogło już użyć tego samego napletka w poprzednim kryciu. Jeśli samce mają tendencję do używania prawego hemipenisa podczas pierwszego krycia, taki trend zmniejszyłby wszelkie widoczne różnice w masie wtyczek z kryć, które opierały się na prawym i lewym hemipenisie. Jednak ta możliwość jest całkowicie spekulatywna.

Co ważniejsze, nasze wnioski na temat korzyści fitnessowych z krycia przy użyciu prawego lub lewego systemu również pozostają spekulatywne. Nie mamy bezpośrednich dowodów na to, że większy hemipenis (i związane z nim jądro, nerka i wtyczka do krycia) jest w rzeczywistości bardziej efektywnym urządzeniem kopulacyjnym niż mniejsza jednostka. Nielosowe wzorce w użyciu hemipenisów sugerują, że asymetria nie jest jednak trywialna i dalsze prace nad wyjaśnieniem tych kwestii byłyby bardzo interesujące. Rzeczywiście, potencjalnie bezpośredni związek między rękoczynem a sukcesem reprodukcyjnym w tym systemie (związek, który jest znacznie słabszy w większości innych przykładów lateralizacji w użyciu) sugeruje, że zjawisko to może oferować cenny system modelowy, z którym można zbadać konsekwencje fitness odchyleń od dwustronnej symetrii.

Dziękujemy R. Nesbitt, A. Cuddy, A. i G. Johnson za pomoc i D. Roberts za wsparcie logistyczne. Thomas Madsen i David O’Connor przedstawili komentarze do manuskryptu. Wsparcie finansowe zostało zapewnione przez Australian Research Council (dla R.S.) oraz przez National Science Foundation National Young Investigator Award (IBN-9357245) i Whitehall Foundation (W95-04) dla R.T.M. Badania przeprowadzono zgodnie z protokołem nr LAR-1848B Institutional Animal Care and Use Committee Uniwersytetu Stanowego w Oregonie. LAR-1848B. Wszystkie badania były prowadzone zgodnie z U.S. Public Health Service „Policy on Humane Care and Use of Laboratory Animals” oraz National Institutes of Health „Guide to the Care and Use of Laboratory Animals.”