Sunt șerpii dreptaci ? Asimetria în mărimea și utilizarea hemipenei la șerpii de jaguar (Thamnophis sirtalis)

Abstract

Serpii masculi posedă sisteme de reproducere pereche (testicule, canale eferente, hemipene și componente asociate ale rinichilor), cu un set independent pe fiecare parte a corpului. Studiile noastre asupra șerpilor jartiere (Thamnophis sirtalis parietalis) dezvăluie o asimetrie morfologică semnificativă în acest sistem: testiculele, rinichii și hemipenele din partea dreaptă a corpului sunt mai mari decât cele din partea stângă. Datele obținute în urma împerecherilor pe teren și în spații închise în aer liber sugerează că această asimetrie are implicații asupra comportamentului reproductiv și, posibil, asupra succesului reproductiv. Copulațiile folosind hemipenisul drept au produs un „dop de împerechere” gelatinos mai mare și, prin urmare, ar putea întârzia mai eficient reîmperecherea de către femelă. Deși utilizarea generală a celor două hemipene în împerecherile de pe teren a fost în medie aproape de 50/50, utilizarea hemipenelor nu a fost aleatorie. Masculii au avut tendința de a folosi alternativ hemipenisul în împerecheri succesive, poate din cauza epuizării materialului din dop. De asemenea, masculii de gărgăriță au folosit cu predilecție hemipenisul lor mai mare (drept) atunci când s-au împerecheat la temperaturi corporale ridicate, poate pentru că sunt mai capabili să facă ajustări posturale subtile (și, astfel, să selecteze sistemul mai bun) în aceste condiții.

Chiar și în organismele superficial simetrice, există aproape întotdeauna o anumită abatere consistentă de la simetria absolută. Astfel de abateri apar nu numai în anatomie, ci și în comportament. Atunci când au ocazia, multe animale folosesc în mod consecvent mâna (sau piciorul, sau laba) dreaptă sau stângă cu predilecție față de apendicele echivalent de pe cealaltă parte a corpului lor (Bock și Marsh, 1991). La prima vedere, conceptul de „mână” este inaplicabil la animalele complet lipsite de membre și, prin urmare, este dificil să ne imaginăm un șarpe dreptaci. Cu toate acestea, șerpii (sau, cel puțin, șerpii masculi) posedă un set de apendice pereche care ar putea prezenta potențial acest tip de lateralizare. Fiecare mascul posedă două organe intromițătoare (hemipene), câte unul de fiecare parte a corpului, dintre care doar unul dintre ele este răsucit în timpul unei singure copulații (Crews și Moore, 1986; Dowling și Savage, 1960; Murphy și Barker, 1980).

Asimetria în ceea ce privește dimensiunea și utilizarea hemipenelor la reptilele squamate este deosebit de interesantă, deoarece organele de reproducere de pe fiecare parte a corpului masculului sunt complet separate, spre deosebire de multe alte structuri asimetrice, cum ar fi plămânii. Adică, sperma produsă în testiculul drept poate ieși din corp numai prin hemipenul drept (de exemplu, Dowling și Savage, 1960). Astfel, orice abatere de la simetria bilaterală în ceea ce privește dimensiunile structurilor de reproducere masculine poate influența în mod direct eficiența copulației și, implicit, beneficiul de fitness care ar putea rezulta din inseminările cu hemipenisul stâng față de cel drept. Un mascul care își folosește în mod preferențial hemipenisul mai mare, atașat la testiculul său mai mare, ar putea astfel să își sporească în mod direct reprezentarea genetică în generația următoare.

METODE

Am studiat gărgărițe cu fețe roșii (Thamnophis sirtalis parietalis) în centrul Manitoba, Canada (Chatfield Community Pasture ; vezi Mason și Crews, 1985) în timpul sezonului de împerechere din mai 1997 și mai 1998. Șerpii din această zonă se împerechează imediat după ce ies din marile vizuini comune de iernare, astfel încât curtarea și împerecherea implică adesea „mingi” formate din mai mulți șerpi (Mason și Crews, 1985). Lucrarea de față se bazează pe două seturi de date : unul privind asimetria morfologică a sistemului reproducător, iar celălalt privind utilizarea relativă a hemipenelor stângi față de cele drepte în copulație.

Datele noastre morfologice se bazează pe disecția a 90 de masculi adulți de șarpe-gardian care au fost uciși într-un eveniment de mortalitate în masă într-unul dintre bârloguri la 8 mai 1997. Condițiile meteorologice neobișnuite au determinat șerpii să formeze un singur grup uriaș pe podeaua bârlogului, iar cei de dedesubt au fost sufocați de masa celor aflați deasupra lor. Am găsit șerpii la câteva ore după ce au murit, am depozitat cadavrele într-un morman de zăpadă peste noapte și le-am disecat a doua zi. Am înregistrat lungimea de la gura botului (SVL) și masa corporală, apoi am deschis cavitatea corporală a șarpelui cu o incizie mediană, astfel încât să putem măsura lungimea și lățimea testiculelor și a rinichilor de o parte și de alta a corpului. O parte a rinichiului (segmentul sexual) este implicată în producerea de secreții care sunt amestecate cu spermă (Devine, 1975 ; Saint Girons, 1957) ; deoarece nu am putut distinge clar segmentul sexual, am măsurat întregul rinichi. Hemipenele au fost complet răsucite prin strângerea cozii, iar lungimile și lățimile acestor organe copulatorii au fost înregistrate. Mai jos, folosim termenul „partea dreaptă” din perspectiva șarpelui; deși acest aspect poate părea evident, este ușor de confundat, deoarece șerpii sunt de obicei așezați pe suprafața dorsală pentru disecție; astfel, dreapta șarpelui devine stânga investigatorului.

Pentru a cuantifica modelele de utilizare a hemipenelor stângi față de cele drepte, am înregistrat aceste informații din două tipuri de împerecheri ; cele care au avut loc în mod natural (în vizuini și în imediata lor vecinătate) și cele din arenele de împerechere pe care le-am amenajat pentru a controla numărul și tipurile de masculi împerecheați. Pentru aceste încercări, am plasat șerpii proaspăt capturați (1, 2, 4 sau 24 de masculi, plus 1 femelă neîmperecheată) în interiorul unor arene de împerechere din nailon (1,0 × 1,2 m) în apropierea locației noastre de teren și le-am permis să se împerecheze. Numărul variabil de masculi pe femelă a fost utilizat într-un experiment pentru a testa dacă raportul operațional între sexe a influențat factorii determinanți ai succesului împerecherii masculilor (Shine et al., 2000). Temperaturile operaționale au fost măsurate pe înregistratoare de date Hobo-temp, la intervale de 10 minute pe toată durata studiului, cu ajutorul unor termocuple plasate în interiorul șerpilor morți (în mai 1997) sau în tuburi de cupru goale (în mai 1998) adiacente incintelor. Pentru testele din 1998, am estimat temperaturile operaționale ale șerpilor pornind de la temperaturile modelului, plus informații privind ratele de încălzire și răcire ale șerpilor. Cu excepția unui mic subset de împerecheri repetate (care sunt analizate separat de celelalte seturi de date), niciun șarpe individual mascul sau femelă nu a fost reprezentat în mai mult de o împerechere. Astfel, toate împerecherile cuprind date independente din punct de vedere statistic.

REZULTATE

Asimetrie în mărimea organelor de reproducere

Disecțiile a 90 de șerpi masculi adulți au relevat diferențe semnificative de mărime între organele de pe ambele părți ale corpului (Figura 1). Structurile reproductive de pe partea dreaptă au fost în medie semnificativ mai mari decât cele de pe partea stângă. Utilizând teste t perechi cu 89 de grade de libertate, hemipenisul din partea dreaptă a fost mai lat (t = 2,82, p <.006), iar testiculul din partea dreaptă a fost atât mai lung (t = 8,05, p <.0001), cât și mai lat (t = 2,46, p <.02). Lungimile hemipenisului (t = 1,63, p =.11) nu au fost semnificativ diferite între cele două părți ale corpului. Asimetria a fost prezentă și la nivelul rinichiului (mai mare pe partea dreaptă : lungime, t = 4,88, p <.0001 ; lățime, t = 0,40, p =.69).

Asimetrie în utilizare

Împerecheri pe teren

În cadrul perechilor împerecheate găsite în copulo pe teren, un număr aproximativ egal de masculi și-au folosit hemipenisul drept față de cel stâng. În mai 1997 am înregistrat 161 de astfel de perechi, dintre care 74 (46%) au implicat hemipenisul drept (față de un nul de 50%, test binomial, z = 0,95, p = 0,34). În mai 1998 am înregistrat 44 de perechi, dintre care exact jumătate (22 de perechi) au implicat utilizarea hemipenisului drept.

Am căutat orice corelații ale utilizării hemipenisului drept față de cel stâng în rândul acestor perechi, atât în setul de date combinat, cât și în fiecare an separat, dar nu am găsit diferențe semnificative între împerecherile care utilizează oricare dintre hemipene în ceea ce privește dimensiunile corporale (SVL, mase) ale masculului sau femelei (ANOVA cu un singur factor, p >.50 pentru toate trăsăturile). De asemenea, datele noastre nu relevă nicio variație spațială evidentă (asociată habitatului) în alegerea hemipenei : pentru împerecherile în care am înregistrat locațiile perechilor, modelele de utilizare au fost similare în interiorul bârlogului (25 stânga/18 dreapta) față de cele din pajiștile din jur (21 stânga/19 dreapta).

Probe în arenă

În împerecherile în arenă înregistrate în 1997, hemipenisul drept a fost folosit în 61% (52 din 85) din împerecheri, o abatere aproape semnificativă de la așteptarea nulă de 50% (test binomial, z = 1,95, p = 0,051). În schimb, împerecherile în arenă din 1998 au produs o utilizare aproape egală a fiecărui hemipenis: am înregistrat un total de 80 de împerecheri care au folosit hemipenisul stâng și 79 care au folosit hemipenisul drept (49,7% drept; față de o valoare nulă de 50%, z = 0, p >.90). Cei 2 ani nu au fost semnificativ diferiți în ceea ce privește numărul relativ de împerecheri folosind hemipene drepte față de cele stângi (X2 = 2,50, 1 df, p =.11).

Am examinat aceste date mai în detaliu pentru a căuta orice corelații ale alegerii hemipenei. Ca și în cazul împerecherilor de pe teren, nu am detectat nicio prejudecată semnificativă în utilizarea hemipenelor în ceea ce privește dimensiunile corporale ale masculilor sau femelelor (p >.50). Cu toate acestea, datele mai extinse pentru testele din arenă (deoarece știam când și unde a început și s-a încheiat copulația) ne-au permis să testăm variabile suplimentare în acest mod. Durata copulației a fost similară în cazul împerecherilor care au implicat oricare dintre cele două hemipene (media = 13,7 min, SD = 4,97 pentru hemipeninul stâng, față de 19,6 ± 11,1 minu pentru cel drept, Mann-Whitney U = 24,0, z = 1,13, p =.26). Alegerea hemipenisului de către mascul nu a depins de numărul de alți masculi cu care concura pentru curtare. Durata curtării înainte de intromisiune nu a afectat alegerea hemipenisului de către mascul ; această durată a variat între încercări, dar nu a fost semnificativ diferită între împerecherile care au implicat hemipenisul stâng față de cel drept în cadrul oricărei încercări (p >.40 în toate comparațiile).

Cu toate acestea, utilizarea hemipenisului în încercările din arenă nu a fost aleatorie : magnitudinea înclinației spre „dreptaci” a depins de condițiile termice. Masculii și-au folosit hemipenul stâng și cel drept în proporții aproximativ egale atunci când vremea era relativ răcoroasă, dar au prezentat o puternică înclinație spre dreapta în condiții mai calde (Figura 2). Acest rezultat este cel mai ușor de observat în urma unei regresii logistice cu temperatura ambientală (operativă) ca variabilă independentă și utilizarea hemipenelor drepte față de cele stângi ca variabilă dependentă. Testul raportului logaritmicității pentru influența temperaturii asupra alegerii hemipenisului a dat o valoare chi-pătrat de 6,92 (1 df, p = 0,0085). Modelul a fost evident în ambii ani ai studiului nostru.

Alegerea utilizării hemipenisului poate depinde, de asemenea, de istoricul anterior de împerechere al unui mascul. Într-un set de încercări, am permis masculilor să se împerecheze în mod repetat cu o serie de femele, astfel încât să putem înregistra ce hemipene a fost folosit în împerecheri succesive. Masculii din aceste încercări au arătat o tendință puternică de alternare a utilizării hemipenei atunci când s-au împerecheat mai mult de o dată într-o singură zi (au alternat în 7 din 8 cazuri; față de o valoare nulă de 50/50, X2 = 4,50, 1 df, p <.05). Cu toate acestea, în împerecheri succesive care au fost separate de > 12 h (adică în zile succesive), același hemipenis a fost folosit în două din patru cazuri. Astfel, este posibil ca masculii să alterneze utilizarea hemipenisului în principal atunci când se împerechează în succesiune rapidă. De asemenea, am îndepărtat dopurile de împerechere (Devine, 1975) de la aceste femele după fiecare împerechere, astfel încât să putem compara dimensiunile (masele) dopurilor produse de fiecare hemipene. Dopurile din hemipenul drept au fost în medie semnificativ mai mari (medie = 0,08 g, SD = 0,03, n = 14) decât cele din stânga (medie = 0,06 g, SD = 0,03, n = 11 ; F1,23 = 4,62, p <.05). Cu toate acestea, fișele de împerechere provenite din împerecheri pe teren nu au prezentat diferențe semnificative în ceea ce privește masa în funcție de hemipenisul folosit (F1,41 = 1,22, p =.28).

DISCUȚII

Se știe de mult timp că anatomia internă a șerpilor prezintă o asimetrie considerabilă, iar acest lucru este valabil atât pentru poziția (anterior-posterior), cât și pentru dimensiunea multor organe interne, cum ar fi testiculele și rinichii (de ex, Bergmann, 1951, 1958 a, b ; Wallach, 1991). Datele noastre arată că această asimetrie se extinde și la hemipenis, cel puțin la Thamnophis sirtalis parietalis, și că poate fi asociată cu alegerea nealeatorie a utilizării hemipenisului la această specie.

Lucrările anterioare pe aceste subiecte au fost limitate (în special pentru împerecheri pe teren), dar rezultatele sunt în concordanță cu studiul nostru. De exemplu, utilizarea generală a celor două hemipene în împerecherile de pe teren a fost de aproximativ 50/50, așa cum a fost raportat într-un studiu anterior al aceleiași specii (Blanchard și Blanchard, 1941); aceasta poate fi regula generală printre squamate (Crews, 1978; Secor, 1987; Tokarz și Slowinski, 1990; Zweifel, 1980, 1997). Cu toate acestea, în ciuda utilizării egale a hemipenelor în general, este clar că selectarea de către mascul a hemipenisului stâng față de cel drept pentru copulație nu este aleatorie. Autorii anteriori au speculat că șerpii masculi folosesc pur și simplu hemipenisul care este cel mai apropiat de cloaca femelei (de exemplu, Murphy și Barker, 1980 ; Secor, 1987). Acest lucru poate fi adesea adevărat, dar și alți factori joacă un rol.

Cea mai directă influență asupra utilizării hemipenisului este istoricul anterior de împerechere al masculului. Studiul nostru sugerează că masculii alternează între utilizarea celor două hemipene în anumite circumstanțe, dar nu și în altele, în funcție de intervalul de timp de la copularea anterioară. O tendință a masculilor de a folosi alternativ cele două hemipene, cel puțin atunci când sunt disponibile mai multe împerecheri în succesiune rapidă, a fost raportată la alte specii de squamate (de exemplu, Olsson și Madsen, 1998; Tokarz și Slowinski, 1990; Zweifel, 1981, 1987). Avantajul selectiv final pentru această alternanță poate implica epuizarea spermei pentru multe specii (Tokarz și Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1981, 1987), dar acest argument nu poate fi aplicat în cazul jivinelor. Masculii Thamnophis sirtalis parietalis își produc sperma cu câteva luni înainte de împerechere, iar testiculele lor sunt inactive în timpul sezonului de împerechere (de exemplu, Crews și Moore, 1986). Cu toate acestea, șerpii jartiere transferă, de asemenea, secreții renale (pentru a forma plugul de împerechere) atunci când copulează (Devine, 1975). Prin urmare, există o substanță, alta decât spermatozoizii, care ar putea fi potențial dificil de generat suficient de repede pentru două împerecheri în succesiune rapidă. În concordanță cu această ipoteză, datele din testele noastre de împerechere repetată (a se vedea mai sus) sugerează că masa dopului de împerechere poate fi mai mică la a doua copulare decât la prima copulare. Masa fișei a scăzut de la prima la a doua împerechere la nouă masculi, a rămas aceeași la doi și nu a crescut la niciunul (folosind testul binomial, p = 0,03). În mod similar, numărul de spermatozoizi transferați per copulație a scăzut rapid la o altă specie de squamate (o șopârlă anolină) atunci când masculii au fost forțați să folosească același hemipenis pentru mai multe împerecheri în succesiune rapidă (Tokarz și Slowinski, 1990).

Mai surprinzător, utilizarea hemipenisului a fost puternic asociată cu mediul termic ambiant, sugerând că șerpii masculi își ajustează facultativ utilizarea hemipenisului în funcție de influențele termice. Interpretăm acest model ca însemnând că șerpii preferă să folosească hemipenisul mai mare (partea dreaptă) dacă sunt capabili să facă acest lucru fără a compromite oportunitățile de împerechere. Temperaturile corporale ridicate sporesc capacitatea locomotorie brută la această specie (Heckrotte, 1967) și, de asemenea, îmbunătățesc în mod plauzibil capacitatea masculului de a face ajustări subtile ale posturii (cum ar fi mutarea bazei cozii dintr-o parte a femelei în cealaltă), fără a-și pierde poziția în competiția cu alți masculi.

Bărbații de jartieră masculi care își folosesc hemipenisul drept în astfel de circumstanțe pot fi avantajați deoarece hemipenisul este mai lat și este conectat la o sursă mai mare de spermă (testiculul) și de secreții accesorii (rinichiul). Cu toate acestea, este probabil ca beneficiile să fie modeste, în special în raport cu penalizarea de fitness asociată cu renunțarea la o poziție favorabilă prin realinierea corpului în timpul curtării. Prin urmare, masculii folosesc adesea hemipenisul stâng, în special atunci când sunt relativ reci (și, prin urmare, mai puțin capabili să efectueze manevre complexe de împerechere) sau când au cheltuit recent material seminal și dopuri din sistemul copulator din partea dreaptă.

Deși setul nostru de date este cel mai extins disponibil cu privire la asimetriile în structura și funcția sistemului reproducător masculin la squamate, rămân multe enigme, iar unele dintre rezultatele noastre au fost inconsistente între eșantioane. De exemplu, masa fișei a fost mai mare de la împerecheri cu hemipenisul drept în arene, dar nu și pe teren. Nu știm de ce există această diferență. O posibilitate este că un număr mic de masculi obțin o proporție mare de împerecheri în condiții de teren ; dacă este așa, este posibil ca mulți dintre masculii noștri împerecheați pe teren să fi folosit deja același hemipenis într-o împerechere anterioară. Astfel, acești masculi ar fi probabil să producă o fișă de împerechere mai mică a doua oară. Dacă masculii au tendința de a utiliza hemipenisul drept pentru prima împerechere, o astfel de tendință ar diminua orice diferență aparentă în ceea ce privește masele dopurilor de la împerecheri care s-au bazat pe hemipene drepte față de hemipene stângi. Cu toate acestea, această posibilitate este în întregime speculativă.

Mai important, inferențele noastre cu privire la beneficiile de fitness ale împerecherilor care utilizează fie sistemul drept, fie cel stâng rămân, de asemenea, speculative. Nu avem nicio dovadă directă care să demonstreze că un hemipene mai mare (și testiculul, rinichiul și fișa de împerechere asociate) este de fapt un dispozitiv copulator mai eficient decât o unitate mai mică. Cu toate acestea, modelele nealeatorii de utilizare a hemipenisului sugerează că asimetria nu este una trivială, iar lucrările ulterioare pentru a clarifica aceste aspecte ar fi de mare interes. Într-adevăr, legătura potențial directă dintre mâna și succesul reproductiv în acest sistem (o legătură care este mult mai slabă cu majoritatea celorlalte exemple de lateralizare în utilizare) sugerează că acest fenomen poate oferi un sistem model valoros cu care să se investigheze consecințele de fitness ale abaterilor de la simetria bilaterală.

Le mulțumim lui R. Nesbitt, A. Cuddy, A. și G. Johnson pentru asistență și lui D. Roberts pentru sprijin logistic. Thomas Madsen și David O’Connor au oferit comentarii asupra manuscrisului. Sprijinul financiar a fost oferit de Consiliul Australian de Cercetare (pentru R.S.) și de un National Science Foundation National Young Investigator Award (IBN-9357245), precum și de Whitehall Foundation (W95-04) pentru R.T.M. Cercetările au fost efectuate sub autoritatea Oregon State University Institutional Animal Care and Use Committee Protocol no. LAR-1848B. Toate cercetările au fost efectuate în conformitate cu „Politica privind îngrijirea și utilizarea umană a animalelor de laborator” a Serviciului de Sănătate Publică al SUA și cu „Ghidul pentru îngrijirea și utilizarea animalelor de laborator” al National Institutes of Health.”

.