Sind Schlangen rechtshändig? Asymmetrie in der Größe und Nutzung der Hemipenis bei Strumpfbandnattern (Thamnophis sirtalis)

Abstract

Männliche Schlangen besitzen paarige Fortpflanzungsorgane (Hoden, ableitende Gänge, Hemipen und zugehörige Komponenten der Nieren), mit einem unabhängigen Satz auf jeder Seite des Körpers. Unsere Studien an Strumpfbandnattern (Thamnophis sirtalis parietalis) zeigen eine signifikante morphologische Asymmetrie in diesem System: Hoden, Nieren und Hemipenes auf der rechten Körperseite sind größer als die auf der linken. Daten aus Paarungen im Freiland und in Freigehegen deuten darauf hin, dass diese Asymmetrie Auswirkungen auf das Fortpflanzungsverhalten und möglicherweise den Fortpflanzungserfolg hat. Bei Kopulationen mit der rechten Hemipenis wird ein größerer gallertartiger „Begattungspfropfen“ produziert, der die erneute Paarung durch das Weibchen möglicherweise effektiver verzögert. Obwohl die Nutzung der beiden Hemipenis bei der Paarung im Feld im Durchschnitt bei 50/50 lag, war die Nutzung der Hemipenis nicht zufällig. Die Männchen neigten dazu, die Hemipenis bei aufeinanderfolgenden Paarungen abwechselnd zu benutzen, vielleicht wegen der Erschöpfung des Pfropfenmaterials. Außerdem benutzten männliche Strumpfbandnattern bei der Paarung bei hohen Körpertemperaturen vorzugsweise ihren größeren (rechten) Hemipenis, vielleicht weil sie unter diesen Bedingungen eher in der Lage sind, subtile Haltungsanpassungen vorzunehmen (und somit das bessere System zu wählen).

Selbst bei oberflächlich symmetrischen Organismen gibt es fast immer eine gewisse konsistente Abweichung von der absoluten Symmetrie. Solche Abweichungen treten nicht nur in der Anatomie, sondern auch im Verhalten auf. Wenn sie die Möglichkeit haben, benutzen viele Tiere konsequent entweder ihre rechte oder ihre linke Hand (oder ihren Fuß oder ihre Pfote), anstatt das entsprechende Anhängsel auf der anderen Seite ihres Körpers (Bock und Marsh, 1991). Auf den ersten Blick ist das Konzept der „Händigkeit“ auf völlig gliedmaßenlose Tiere nicht anwendbar, und so ist es schwierig, sich eine rechtshändige Schlange vorzustellen. Schlangen (oder zumindest männliche Schlangen) besitzen jedoch einen Satz gepaarter Gliedmaßen, die diese Art von Lateralisierung aufweisen könnten. Jedes Männchen besitzt zwei intromittierende Organe (Hemipenes), eines auf jeder Seite des Körpers, von denen nur eines während einer einzigen Kopulation umgedreht wird (Crews und Moore, 1986; Dowling und Savage, 1960; Murphy und Barker, 1980).

Die Asymmetrie in der Größe und Verwendung der Hemipenes bei squamaten Reptilien ist besonders interessant, weil die Fortpflanzungsorgane auf beiden Seiten des männlichen Körpers völlig getrennt sind, im Gegensatz zu vielen anderen asymmetrischen Strukturen wie den Lungen. Das heißt, die im rechten Hoden produzierten Spermien können den Körper nur über den rechten Hemipenis verlassen (z. B. Dowling und Savage, 1960). Daher kann jede Abweichung von der bilateralen Symmetrie in den Dimensionen der männlichen Fortpflanzungsstrukturen einen direkten Einfluss auf die Effektivität der Kopulation haben – und damit auch auf den Fitnessvorteil, der sich aus der Befruchtung mit dem linken gegenüber dem rechten Hemipenis ergibt. Ein Männchen, das bevorzugt seinen größeren Hemipenis benutzt, der mit seinem größeren Hoden verbunden ist, könnte dadurch direkt seine genetische Repräsentation in der folgenden Generation erhöhen.

METHODEN

Wir untersuchten Rotflanken-Strumpfbandnattern (Thamnophis sirtalis parietalis) in Zentral-Manitoba, Kanada (Chatfield Community Pasture; siehe Mason und Crews, 1985) während ihrer Paarungszeit im Mai 1997 und Mai 1998. In diesem Gebiet paaren sich die Schlangen unmittelbar nach dem Auftauchen aus großen, gemeinsamen Überwinterungshöhlen, so dass Balz und Paarung oft „Bälle“ aus vielen Schlangen umfassen (Mason und Crews, 1985). Die vorliegende Arbeit stützt sich auf zwei Datensätze: der eine betrifft die morphologische Asymmetrie des Fortpflanzungssystems, der andere den relativen Gebrauch der linken gegenüber der rechten Hemipenes bei der Kopulation.

Unsere morphologischen Daten beruhen auf der Sektion von 90 erwachsenen männlichen Strumpfbandnattern, die bei einem Massensterben in einer der Höhlen am 8. Mai 1997 getötet wurden. Ungewöhnliche Wetterbedingungen veranlassten die Schlangen, eine einzige große Gruppe auf dem Boden der Höhle zu bilden, und die darunter liegenden Schlangen wurden von der Masse der über ihnen liegenden Schlangen erstickt. Wir fanden die Schlangen innerhalb weniger Stunden nach ihrem Tod, lagerten ihre Kadaver über Nacht in einer Schneewehe und sezierten sie am nächsten Tag. Wir erfassten die Länge der Schnauze und die Körpermasse und öffneten dann die Körperhöhle der Schlange mit einem mittigen Schnitt, um die Länge und Breite der Hoden und Nieren auf beiden Seiten des Körpers zu messen. Ein Teil der Niere (das Sexualsegment) ist an der Produktion von Sekreten beteiligt, die mit Spermien vermischt sind (Devine, 1975 ; Saint Girons, 1957) ; da wir das Sexualsegment nicht klar unterscheiden konnten, haben wir die gesamte Niere gemessen. Die Hemipenes wurden durch Zusammendrücken des Schwanzes vollständig umgedreht, und die Längen und Breiten dieser Kopulationsorgane wurden erfasst. Im Folgenden verwenden wir den Begriff „rechte Seite“ aus der Perspektive der Schlange; obwohl dieser Punkt offensichtlich erscheinen mag, kann es leicht zu Verwechslungen kommen, weil Schlangen zum Sezieren normalerweise auf ihre Rückenflächen gelegt werden; so wird die rechte Seite der Schlange zur linken Seite des Untersuchers.

Um die Nutzungsmuster der linken und rechten Hemipenes zu quantifizieren, zeichneten wir diese Informationen bei zwei Arten von Paarungen auf: bei solchen, die auf natürliche Weise stattfanden (in den Höhlen und ihrer unmittelbaren Umgebung), und bei solchen in Paarungsarenen, die wir eingerichtet hatten, um die Anzahl und Art der sich paarenden Männchen zu kontrollieren. Für diese Versuche setzten wir frisch gefangene Schlangen (1, 2, 4 oder 24 Männchen und 1 unverpaartes Weibchen) in Paarungsarenen aus Nylon (1,0 × 1,2 m) in der Nähe unseres Feldes und ließen sie sich paaren. Die unterschiedliche Anzahl von Männchen pro Weibchen wurde in einem Experiment verwendet, um zu testen, ob das operative Geschlechterverhältnis die Determinanten des männlichen Paarungserfolgs beeinflusst (Shine et al., 2000). Die operativen Temperaturen wurden während der gesamten Studie in 10-minütigen Abständen mit Hilfe von Thermoelementen, die in toten Schlangen (im Mai 1997) oder in hohlen Kupferrohren (im Mai 1998) neben den Gehegen angebracht waren, auf Hobo-temp-Datenloggern gemessen. Bei den Versuchen von 1998 schätzten wir die operativen Schlangentemperaturen anhand der Modelltemperaturen und der Informationen über die Aufwärm- und Abkühlungsraten der Schlangen. Mit Ausnahme einer kleinen Gruppe von wiederholten Paarungen (die getrennt von den anderen Datensätzen analysiert werden) war keine einzelne männliche oder weibliche Schlange bei mehr als einer Paarung vertreten. Somit umfassen alle Paarungen statistisch unabhängige Daten.

ERGEBNISSE

Asymmetrie in der Größe der Fortpflanzungsorgane

Die Präparationen von 90 erwachsenen männlichen Schlangen zeigten signifikante Größenunterschiede zwischen den Organen auf beiden Seiten des Körpers (Abbildung 1). Die Fortpflanzungsorgane auf der rechten Seite waren im Durchschnitt deutlich größer als die auf der linken Seite. Bei gepaarten t-Tests mit 89 Freiheitsgraden war der rechte Hemipenis breiter (t = 2,82, p <.006), und der rechte Hoden war sowohl länger (t = 8,05, p <.0001) als auch breiter (t = 2,46, p <.02). Die Hemipenislängen (t = 1,63, p =.11) unterschieden sich nicht signifikant zwischen den beiden Seiten des Körpers. Asymmetrie gab es auch bei der Niere (größer auf der rechten Seite: Länge, t = 4,88, p <.0001 ; Breite, t = 0,40, p =.69).

Asymmetrie im Gebrauch

Feldverpaarungen

Bei verpaarten Paaren, die im Feld in Copulo gefunden wurden, benutzten ungefähr gleich viele Männchen ihren rechten und linken Hemipenis. Im Mai 1997 verzeichneten wir 161 solcher Paare, von denen 74 (46 %) den rechten Hemipenis benutzten (gegenüber einem Nullwert von 50 %, Binomialtest, z = 0,95, p =.34). Im Mai 1998 verzeichneten wir 44 Paare, von denen genau die Hälfte (22 Paare) die rechte Hemipenis benutzten.

Wir suchten nach Korrelaten zwischen der Benutzung der rechten und der linken Hemipenis bei diesen Paaren, sowohl im kombinierten Datensatz als auch in jedem Jahr separat, fanden aber keine signifikanten Unterschiede zwischen Paarungen, die eine der beiden Hemipenis benutzten, in Bezug auf die Körpergrößen (SVLs, Massen) des Männchens oder Weibchens (einfaktorielle ANOVAs, p >.50 für alle Merkmale). Unsere Daten zeigen auch keine offensichtliche räumliche (Habitat-assoziierte) Variation in der Hemipenis-Wahl: für Paarungen, bei denen wir die Standorte der Paare aufzeichneten, waren die Nutzungsmuster innerhalb der Höhle (25 links/18 rechts) ähnlich wie in den umliegenden Wiesen (21 links/19 rechts).

Arena-Versuche

Bei den 1997 aufgezeichneten Paarungen in der Arena wurde die rechte Hemipenis in 61% (52 von 85) der Paarungen benutzt, eine fast signifikante Abweichung von der Nullerwartung von 50% (Binomialtest, z = 1,95, p =.051). Im Gegensatz dazu wurden bei den Paarungen in der Arena im Jahr 1998 beide Hemipenis fast gleichmäßig genutzt: insgesamt wurden 80 Paarungen mit der linken Hemipenis und 79 mit der rechten Hemipenis registriert (49,7 % rechts; gegenüber einer Nullerwartung von 50 %, z = 0, p >.90). Die beiden Jahre unterschieden sich nicht signifikant in der relativen Anzahl der Begattungen mit der rechten und der linken Hemipenis (X2 = 2,50, 1 df, p =.11).

Wir haben diese Daten genauer untersucht, um nach Korrelaten der Hemipeniswahl zu suchen. Wie bei den Feldpaarungen konnten wir keine signifikanten Verzerrungen bei der Verwendung des Hemipenis in Bezug auf die männliche oder weibliche Körpergröße feststellen (p >.50). Die umfangreicheren Daten für die Versuche in der Arena (da wir wussten, wann und wo die Kopulation begann und endete) ermöglichten uns jedoch, auf diese Weise zusätzliche Variablen zu testen. Die Dauer der Kopulation war bei Paarungen, an denen beide Hemipenis beteiligt waren, ähnlich (Mittelwert = 13,7 min, SD = 4,97 für die linke Hemipenis gegenüber 19,6 ± 11,1 minu für die rechte, Mann-Whitney U = 24,0, z = 1,13, p =.26). Die Wahl der Hemipenis durch das Männchen hing nicht von der Anzahl der anderen Männchen ab, mit denen es um die Balz konkurrierte. Die Dauer der Balz vor der Intromission hatte keinen Einfluss auf die Wahl des Hemipenis durch das Männchen; diese Dauer variierte von Versuch zu Versuch, unterschied sich aber nicht signifikant zwischen Paarungen mit dem linken und dem rechten Hemipenis innerhalb eines Versuchs (p >.40 in allen Vergleichen).

Dennoch war die Verwendung des Hemipenis in den Arena-Versuchen nicht zufällig: das Ausmaß der Verzerrung in Richtung „Rechtshändigkeit“ hing von den thermischen Bedingungen ab. Bei relativ kühlem Wetter benutzten die Männchen ihre linke und rechte Hemipenis in etwa gleichen Anteilen, bei wärmeren Bedingungen war die Tendenz zur Rechtshändigkeit jedoch stark ausgeprägt (Abbildung 2). Dieses Ergebnis lässt sich am einfachsten anhand einer logistischen Regression mit der (operativen) Umgebungstemperatur als unabhängiger Variable und der Verwendung der rechten bzw. linken Hemipenis als abhängiger Variable erkennen. Der Log-Likelihood-Ratio-Test für den Einfluss der Temperatur auf die Hemipeniswahl ergab einen Chi-Quadrat-Wert von 6,92 (1 df, p =.0085). Das Muster war in beiden Jahren unserer Studie offensichtlich.

Die Wahl des Hemipeniseinsatzes kann auch von der vorherigen Paarungsgeschichte eines Männchens abhängen. In einer Versuchsreihe ließen wir die Männchen sich wiederholt mit einer Reihe von Weibchen paaren, so dass wir aufzeichnen konnten, welche Hemipenis bei den aufeinanderfolgenden Paarungen verwendet wurde. Die Männchen in diesen Versuchen zeigten eine starke Tendenz, die Hemipenis abwechselnd zu benutzen, wenn sie sich mehr als einmal innerhalb eines Tages paarten (abwechselnd in 7 von 8 Fällen; gegenüber einem Nullwert von 50/50, X2 = 4,50, 1 df, p <.05). Bei aufeinanderfolgenden Paarungen, die > 12 Stunden voneinander entfernt waren (d. h. an aufeinanderfolgenden Tagen), wurde jedoch in zwei von vier Fällen derselbe Hemipenis verwendet. Es kann also sein, dass die Männchen den Hemipenis vor allem dann abwechselnd benutzen, wenn sie sich in rascher Folge paaren. Wir haben diesen Weibchen nach jeder Paarung Paarungspfropfen (Devine, 1975) entnommen, um die Größe (Masse) der Pfropfen aus jeder Hemipenis vergleichen zu können. Die Pfropfen aus der rechten Hemipenis waren im Durchschnitt signifikant größer (Mittelwert = 0,08 g, SD = 0,03, n = 14) als die aus der linken (Mittelwert = 0,06 g, SD = 0,03, n = 11 ; F1,23 = 4,62, p <.05). Paarungspfropfen aus Feldverpaarungen unterschieden sich jedoch nicht signifikant in der Masse, je nachdem, welcher Hemipenis verwendet wurde (F1,41 = 1.22, p =.28).

DISKUSSION

Seit langem ist bekannt, dass die innere Anatomie von Schlangen eine beträchtliche Asymmetrie aufweist, und dies gilt sowohl für die Position (anterior-posterior) als auch für die Größe vieler innerer Organe wie Hoden und Nieren (z.B., Bergmann, 1951, 1958 a, b ; Wallach, 1991). Unsere Daten zeigen, dass sich diese Asymmetrie auch auf den Hemipenis ausdehnt, zumindest bei Thamnophis sirtalis parietalis, und dass sie mit einer nicht zufälligen Wahl des Hemipenisgebrauchs bei dieser Art verbunden sein könnte.

Vorangegangene Arbeiten zu diesen Themen waren begrenzt (insbesondere für Feldpaarungen), aber die Ergebnisse stimmen mit unserer Studie überein. Zum Beispiel lag die Gesamtnutzung der beiden Hemipen bei Paarungen im Freiland bei etwa 50/50, wie in einer früheren Studie über dieselbe Art berichtet wurde (Blanchard und Blanchard, 1941); dies könnte die allgemeine Regel bei Squamaten sein (Crews, 1978; Secor, 1987; Tokarz und Slowinski, 1990; Zweifel, 1980, 1997). Trotz der insgesamt gleichen Nutzung der Hemipenes ist es jedoch klar, dass die Auswahl der linken gegenüber der rechten Hemipenis für die Kopulation nicht zufällig ist. Frühere Autoren haben spekuliert, dass männliche Schlangen einfach diejenige Hemipenis benutzen, die der Kloake des Weibchens am nächsten ist (z. B. Murphy und Barker, 1980; Secor, 1987). Dies mag oft zutreffen, aber auch andere Faktoren spielen eine Rolle.

Der eindeutigste Einfluss auf die Verwendung des Hemipenis ist die vorherige Paarungsgeschichte des Männchens. Unsere Studie deutet darauf hin, dass Männchen ihre beiden Hemipenis unter bestimmten Umständen abwechselnd benutzen, unter anderen jedoch nicht, je nachdem, wie viel Zeit seit der letzten Kopulation vergangen ist. Eine Tendenz zur abwechselnden Nutzung der beiden Hemipenes durch die Männchen, zumindest wenn mehrere Paarungen in kurzer Folge möglich sind, wurde auch bei anderen Squamatenarten beobachtet (z. B. Olsson und Madsen, 1998; Tokarz und Slowinski, 1990; Zweifel, 1981, 1987). Der letztendliche Selektionsvorteil für diese Abwechslung könnte bei vielen Arten mit einer Verarmung der Spermien einhergehen (Tokarz und Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1981, 1987), aber dieses Argument kann nicht auf Strumpfbandnattern angewendet werden. Männliche Thamnophis sirtalis parietalis produzieren ihre Spermien mehrere Monate vor der Paarung, und ihre Hoden sind während der Paarungszeit inaktiv (z. B. Crews und Moore, 1986). Allerdings übertragen Strumpfbandnattern bei der Paarung auch Nierensekrete (zur Bildung des Paarungspfropfens) (Devine, 1975). Es gibt also eine andere Substanz als Spermien, die möglicherweise nur schwer schnell genug für zwei Begattungen in rascher Folge erzeugt werden kann. Im Einklang mit dieser Hypothese deuten die Daten aus unseren Versuchen zur wiederholten Paarung (siehe oben) darauf hin, dass die Masse des Begattungspfropfens bei der zweiten Kopulation möglicherweise geringer ist als bei der ersten Kopulation. Bei neun Männchen nahm die Masse des Pfropfens von der ersten zur zweiten Paarung ab, bei zwei blieb sie gleich und bei keinem nahm sie zu (Binomialtest, p =.03). In ähnlicher Weise nahm die Anzahl der pro Kopulation übertragenen Spermien bei einer anderen Squamatenart (einer Anolineidechse) rapide ab, wenn die Männchen gezwungen waren, denselben Hemipenis für mehrere Begattungen in kurzer Folge zu verwenden (Tokarz und Slowinski, 1990).

Überraschenderweise stand die Verwendung des Hemipenis in starkem Zusammenhang mit der thermischen Umgebung, was darauf hindeutet, dass männliche Schlangen ihre Verwendung des Hemipenis fakultativ an die thermischen Einflüsse anpassen. Wir interpretieren dieses Muster dahingehend, dass Schlangen den größeren (rechten) Hemipenis bevorzugen, wenn sie dies ohne Beeinträchtigung der Paarungsmöglichkeiten tun können. Hohe Körpertemperaturen verbessern die grobe Fortbewegungsfähigkeit bei dieser Art (Heckrotte, 1967) und plausibelerweise auch die Fähigkeit des Männchens, subtile Anpassungen der Körperhaltung vorzunehmen (wie z. B. die Verlagerung des Schwanzansatzes von einer Seite des Weibchens zur anderen), ohne seine Position im Wettbewerb mit anderen Männchen zu verlieren.

Männliche Strumpfbandnattern, die unter solchen Umständen ihren rechten Hemipenis benutzen, sind möglicherweise im Vorteil, weil der Hemipenis breiter ist und mit einer größeren Quelle von Spermien (den Hoden) und akzessorischen Sekreten (der Niere) verbunden ist. Die Vorteile dürften jedoch bescheiden sein, vor allem im Vergleich zu dem Fitnessverlust, der mit dem Verzicht auf eine vorteilhafte Position durch die Neuausrichtung des Körpers während der Balz verbunden ist. Daher benutzen die Männchen häufig ihren linken Hemipenis, vor allem, wenn sie relativ kalt sind (und daher weniger in der Lage, komplexe Paarungsmanöver durchzuführen) oder wenn sie kürzlich Sperma und Pfropfenmaterial aus dem rechtsseitigen Kopulationssystem verbraucht haben.

Obwohl unser Datensatz der umfangreichste ist, der über Asymmetrien in Struktur und Funktion des männlichen Fortpflanzungssystems bei Squamaten verfügbar ist, bleiben viele Rätsel bestehen, und einige unserer Ergebnisse waren zwischen den Proben uneinheitlich. So war beispielsweise die Pfropfenmasse bei rechtshemipenischen Paarungen in den Arenen höher als im Freiland. Wir wissen nicht, warum dieser Unterschied besteht. Eine Möglichkeit ist, dass eine kleine Anzahl von Männchen unter Feldbedingungen einen hohen Anteil an Begattungen erzielt; wenn dem so ist, könnten viele unserer im Feld begatteten Männchen denselben Hemipenis bereits bei einer früheren Begattung verwendet haben. Daher würden diese Männchen beim zweiten Mal wahrscheinlich einen kleineren Paarungspfropfen produzieren. Wenn die Männchen dazu neigen, bei der ersten Paarung den rechten Hemipenis zu verwenden, würde ein solcher Trend den offensichtlichen Unterschied in der Pfropfenmasse bei Paarungen, bei denen der rechte Hemipenis verwendet wurde, gegenüber dem linken Hemipenis verringern. Diese Möglichkeit ist jedoch rein spekulativ.

Noch wichtiger ist, dass unsere Schlussfolgerungen über die Fitnessvorteile von Paarungen, die entweder das rechte oder das linke System verwenden, ebenfalls spekulativ bleiben. Wir haben keine direkten Beweise dafür, dass ein größerer Hemipenis (und der damit verbundene Hoden, die Niere und der Paarungspfropf) tatsächlich ein effektiveres Kopulationsgerät ist als eine kleinere Einheit. Die nicht zufälligen Muster bei der Nutzung des Hemipenis deuten jedoch darauf hin, dass die Asymmetrie nicht trivial ist, und weitere Arbeiten zur Klärung dieser Fragen wären von großem Interesse. Die potenziell direkte Verbindung zwischen Händigkeit und Fortpflanzungserfolg in diesem System (eine Verbindung, die bei den meisten anderen Beispielen von Lateralisierung im Gebrauch viel schwächer ist) deutet darauf hin, dass dieses Phänomen ein wertvolles Modellsystem bieten könnte, mit dem die Fitnesskonsequenzen von Abweichungen von der bilateralen Symmetrie untersucht werden können.

Wir danken R. Nesbitt, A. Cuddy, A. und G. Johnson für Unterstützung und D. Roberts für logistische Unterstützung. Thomas Madsen und David O’Connor gaben Kommentare zum Manuskript ab. Finanzielle Unterstützung erhielt R.S. vom Australian Research Council, R.T.M. vom National Science Foundation National Young Investigator Award (IBN-9357245) und R.T.M. von der Whitehall Foundation (W95-04). Die Forschung wurde unter der Aufsicht des Oregon State University Institutional Animal Care and Use Committee Protocol no. LAR-1848B DURCHGEFÜHRT. Alle Forschungsarbeiten wurden in Übereinstimmung mit der U.S. Public Health Service „Policy on Humane Care and Use of Laboratory Animals“ und dem National Institutes of Health „Guide to the Care and Use of Laboratory Animals“ durchgeführt.