Les serpents sont-ils droitiers ? Asymétrie dans la taille et l’utilisation de l’hémipénis chez les couleuvres rayées (Thamnophis sirtalis)

Abstract

Les serpents mâles possèdent des systèmes reproducteurs appariés (testicules, canaux efférents, hémipénis et composants associés des reins), avec un ensemble indépendant de chaque côté du corps. Nos études sur les couleuvres (Thamnophis sirtalis parietalis) révèlent une asymétrie morphologique significative de ce système : les testicules, les reins et les hémipènes du côté droit du corps sont plus grands que ceux du côté gauche. Des données provenant d’accouplements sur le terrain, et dans des enclos extérieurs, suggèrent que cette asymétrie a des implications sur le comportement reproducteur et, éventuellement, sur le succès de la reproduction. Les copulations utilisant l’hémipénis droit produisent un « bouchon d’accouplement » gélatineux plus grand, et peuvent donc retarder plus efficacement la ré-accouplement par la femelle. Bien que l’utilisation générale des deux hémipénis dans les accouplements sur le terrain soit en moyenne proche de 50/50, l’utilisation des hémipénis n’était pas aléatoire. Les mâles ont eu tendance à alterner l’utilisation des hémipénis lors d’accouplements successifs, peut-être en raison de l’épuisement des bouchons. En outre, les couleuvres à jarretières mâles utilisaient de préférence leur hémipénis plus grand (droit) lors de l’accouplement à des températures corporelles élevées, peut-être parce qu’ils sont plus capables de faire des ajustements posturaux subtils (et donc, de sélectionner le meilleur système) dans ces conditions.

Même dans les organismes superficiellement symétriques, il y a presque toujours une certaine déviation cohérente de la symétrie absolue. De telles déviations se produisent non seulement dans l’anatomie, mais aussi dans le comportement. Lorsqu’ils en ont l’occasion, de nombreux animaux utilisent systématiquement leur main (ou pied, ou patte) droite ou gauche de préférence à l’appendice équivalent de l’autre côté de leur corps (Bock et Marsh, 1991). À première vue, le concept de « main » est inapplicable aux animaux totalement dépourvus de membres, et il est donc difficile d’imaginer un serpent droitier. Cependant, les serpents (ou du moins les serpents mâles) possèdent un ensemble d’appendices appariés qui pourraient potentiellement présenter ce type de latéralisation. Chaque mâle possède deux organes intromittents (hémipènes), un de chaque côté du corps, dont un seul est retourné pendant une seule copulation (Crews et Moore, 1986 ; Dowling et Savage, 1960 ; Murphy et Barker, 1980).

L’asymétrie dans la taille et l’utilisation des hémipènes chez les reptiles squamates est particulièrement intéressante car les organes reproducteurs de chaque côté du corps du mâle sont entièrement séparés, contrairement à de nombreuses autres structures asymétriques comme les poumons. C’est-à-dire que le sperme produit dans le testicule droit ne peut sortir du corps que par l’hémipénis droit (par exemple, Dowling et Savage, 1960). Ainsi, toute déviation de la symétrie bilatérale dans les dimensions des structures reproductives mâles peut influencer directement l’efficacité de la copulation – et par conséquent, le bénéfice de fitness susceptible de découler des inséminations avec l’hémipénis gauche ou droit. Un mâle qui utilise préférentiellement son hémipénis plus grand, attaché à son testicule plus grand, pourrait ainsi augmenter directement sa représentation génétique dans la génération suivante.

MODS

Nous avons étudié les couleuvres à flancs roux (Thamnophis sirtalis parietalis) dans le centre du Manitoba, au Canada (Chatfield Community Pasture ; voir Mason et Crews, 1985) pendant leurs saisons d’accouplement en mai 1997 et mai 1998. Dans cette région, les serpents s’accouplent immédiatement après avoir émergé de grandes tanières d’hivernage communes, de sorte que la parade nuptiale et l’accouplement impliquent souvent des  » boules  » de nombreux serpents (Mason et Crews, 1985). Le présent article est basé sur deux ensembles de données : l’un concernant l’asymétrie morphologique dans le système reproducteur, et l’autre concernant l’utilisation relative de l’hémipène gauche par rapport à l’hémipène droit dans la copulation.

Nos données morphologiques sont basées sur la dissection de 90 couleuvres jarretières mâles adultes qui ont été tuées lors d’un événement de mortalité massive dans l’un des repaires le 8 mai 1997. Des conditions météorologiques inhabituelles ont incité les serpents à former un seul groupe énorme sur le sol de la tanière, et ceux qui se trouvaient en dessous ont été étouffés par la masse de ceux qui se trouvaient au-dessus d’eux. Nous avons trouvé les serpents quelques heures après leur mort, avons entreposé leurs carcasses dans une congère pendant la nuit et les avons disséquées le jour suivant. Nous avons enregistré la longueur du museau (SVL) et la masse corporelle, puis nous avons ouvert la cavité corporelle du serpent par une incision médiane ventrale afin de pouvoir mesurer la longueur et la largeur des testicules et des reins de chaque côté du corps. Une partie du rein (le segment sexuel) est impliquée dans la production de sécrétions qui sont mélangées aux spermatozoïdes (Devine, 1975 ; Saint Girons, 1957) ; comme nous ne pouvions pas distinguer clairement le segment sexuel, nous avons mesuré l’ensemble du rein. Les hémipénis ont été complètement éversés en serrant la queue, et les longueurs et largeurs de ces organes copulatoires ont été enregistrées. Ci-dessous, nous utilisons le terme  » côté droit  » du point de vue du serpent ; bien que ce point puisse sembler évident, il est facile de se tromper car les serpents sont généralement couchés sur leur face dorsale pour la dissection ; ainsi, la droite du serpent devient la gauche de l’enquêteur.

Pour quantifier les modèles d’utilisation de l’hémipène gauche par rapport à l’hémipène droit, nous avons enregistré cette information à partir de deux types d’accouplements ; ceux qui se sont produits naturellement (dans les tanières et leurs environs immédiats) et ceux dans les arènes d’accouplement que nous avons mis en place pour contrôler le nombre et les types de mâles d’accouplement. Pour ces essais, nous avons placé des serpents fraîchement capturés (1, 2, 4 ou 24 mâles, plus 1 femelle non accouplée) dans des arènes d’accouplement en nylon (1,0 × 1,2 m) près de notre site de terrain et nous leur avons permis de s’accoupler. Les nombres variables de mâles par femelle ont été utilisés dans une expérience visant à tester si le rapport sexuel opérationnel influençait les déterminants du succès d’accouplement des mâles (Shine et al., 2000). Les températures opérationnelles ont été mesurées sur des enregistreurs de données Hobo-temp, à intervalles de 10 minutes tout au long de l’étude, au moyen de thermocouples placés à l’intérieur de serpents morts (en mai 1997) ou dans des tubes de cuivre creux (en mai 1998) adjacents aux enclos. Pour les essais de 1998, nous avons estimé les températures opérationnelles des serpents à partir des températures du modèle, plus des informations sur les taux de chauffage et de refroidissement des serpents. A l’exception d’un petit sous-ensemble d’accouplements répétés (qui sont analysés séparément des autres ensembles de données), aucun serpent individuel mâle ou femelle n’a été représenté dans plus d’un accouplement. Ainsi, tous les accouplements comprennent des données statistiquement indépendantes.

RESULTATS

Asymétrie de la taille des organes reproducteurs

Les dissections de 90 serpents mâles adultes ont révélé des différences de taille significatives entre les organes de chaque côté du corps (figure 1). Les structures reproductives du côté droit étaient en moyenne significativement plus grandes que celles du côté gauche. En utilisant des tests t appariés avec 89 degrés de liberté, l’hémipénis du côté droit était plus large (t = 2,82, p <.006), et le testicule du côté droit était à la fois plus long (t = 8,05, p <.0001) et plus large (t = 2,46, p <.02). La longueur de l’hémipénis (t = 1,63, p = 0,11) ne différait pas significativement entre les deux côtés du corps. L’asymétrie était également présente au niveau du rein (plus grand à droite : longueur, t = 4,88, p <.0001 ; largeur, t = 0,40, p =.69).

Asymétrie dans l’usage

Appariements sur le terrain

Dans les paires accouplées trouvées en copulo sur le terrain, un nombre approximativement égal de mâles utilisaient leur hémipénis droit par rapport à l’hémipénis gauche. En mai 1997, nous avons enregistré 161 de ces paires, dont 74 (46%) impliquaient l’hémipénis droit (contre une valeur nulle de 50%, test binomial, z = 0,95, p = 0,34). En mai 1998, nous avons enregistré 44 paires, dont exactement la moitié (22 paires) impliquait l’utilisation de l’hémipénis droit.

Nous avons cherché tout corrélat de l’utilisation de l’hémipénis droit par rapport à l’hémipénis gauche parmi ces paires, à la fois dans l’ensemble des données combinées et dans chaque année séparément, mais nous n’avons trouvé aucune différence significative entre les accouplements utilisant l’un ou l’autre hémipénis en termes de tailles corporelles (SVLs, masses) du mâle ou de la femelle (ANOVA à un facteur, p >.50 pour tous les traits). Nos données ne révèlent pas non plus de variation spatiale évidente (associée à l’habitat) dans le choix de l’hémipénis : pour les accouplements où nous avons enregistré les emplacements des paires, les modèles d’utilisation étaient similaires à l’intérieur de la tanière (25 gauche/18 droite) par rapport aux prairies environnantes (21 gauche/19 droite).

Essais en arène

Dans les accouplements en arène enregistrés en 1997, l’hémipénis droit a été utilisé dans 61% (52 sur 85) des accouplements, un écart presque significatif par rapport à l’espérance nulle de 50% (test binomial, z = 1,95, p = 0,051). En revanche, les accouplements dans l’arène en 1998 ont produit une utilisation presque égale de chaque hémipénis : nous avons enregistré un total de 80 accouplements utilisant l’hémipénis gauche et 79 utilisant le droit (49,7% droit ; contre une valeur nulle de 50%, z = 0, p >.90). Les 2 années ne différaient pas significativement dans les nombres relatifs d’accouplements utilisant les hémipénis droits par rapport aux hémipénis gauches (X2 = 2,50, 1 df, p = 0,11).

Nous avons examiné ces données plus en détail pour rechercher d’éventuels corrélats du choix de l’hémipénis. Comme pour les accouplements sur le terrain, nous n’avons détecté aucun biais significatif dans l’utilisation de l’hémipénis par rapport aux tailles corporelles des mâles ou des femelles (p >.50). Cependant, les données plus complètes des essais en arène (puisque nous savions quand et où la copulation commençait et se terminait) nous ont permis de tester des variables supplémentaires de cette manière. La durée de la copulation était similaire dans les accouplements impliquant l’un ou l’autre hémipénis (moyenne = 13,7 min, SD = 4,97 pour l’hémipénis gauche, contre 19,6 ± 11,1 minu pour le droit, Mann-Whitney U = 24,0, z = 1,13, p = 0,26). Le choix de l’hémipénis par le mâle ne dépendait pas du nombre d’autres mâles avec lesquels il était en compétition pour la parade nuptiale. La durée de la parade avant l’intromission n’a pas affecté le choix de l’hémipénis du mâle ; cette durée a varié entre les essais, mais n’a pas différé de manière significative entre les accouplements impliquant l’hémipénis gauche et l’hémipénis droit dans n’importe quel essai (p >.40 dans toutes les comparaisons).

Néanmoins, l’utilisation de l’hémipénis dans les essais de l’arène n’était pas aléatoire : l’ampleur du biais vers la « droitisation » dépendait des conditions thermiques. Les mâles utilisaient leurs hémipénis gauche et droit dans des proportions approximativement égales lorsque le temps était relativement frais, mais montraient un fort biais vers la droite dans des conditions plus chaudes (figure 2). Ce résultat est plus facilement visible à partir d’une régression logistique avec la température ambiante (opératoire) comme variable indépendante et l’utilisation de l’hémipénis droit par rapport à l’hémipénis gauche comme variable dépendante. Le test du rapport de log-vraisemblance pour l’influence de la température sur le choix de l’hémipénis a donné une valeur de chi-deux de 6,92 (1 df, p = 0,0085). Le modèle était apparent au cours des deux années de notre étude.

Le choix de l’utilisation de l’hémipénis peut également dépendre de l’histoire d’accouplement antérieure d’un mâle. Dans une série d’essais, nous avons permis aux mâles de s’accoupler à plusieurs reprises avec une série de femelles, afin de pouvoir enregistrer quel hémipénis était utilisé lors des accouplements successifs. Les mâles dans ces essais ont montré une forte tendance à alterner l’utilisation de l’hémipénis lorsqu’ils se sont accouplés plus d’une fois au cours d’une même journée (alterné dans 7 cas sur 8 ; contre une valeur nulle de 50/50, X2 = 4.50, 1 df, p <.05). Cependant, lors d’accouplements successifs qui étaient séparés de > 12 h (c.-à-d., lors de jours successifs), le même hémipénis a été utilisé dans deux cas sur quatre. Ainsi, les mâles peuvent alterner l’utilisation de l’hémipénis principalement lorsqu’ils s’accouplent en succession rapide. Nous avons également retiré les bouchons d’accouplement (Devine, 1975) de ces femelles après chaque accouplement, afin de pouvoir comparer les tailles (masses) des bouchons produits par chaque hémipénis. Les bouchons provenant de l’hémipénis droit étaient en moyenne significativement plus grands (moyenne = 0,08 g, ET = 0,03, n = 14) que ceux provenant du gauche (moyenne = 0,06 g, ET = 0,03, n = 11 ; F1,23 = 4,62, p <.05). Cependant, les bouchons d’accouplement provenant d’accouplements sur le terrain ne différaient pas significativement en masse selon l’hémipénis utilisé (F1,41 = 1,22, p = 0,28).

DISCUSSION

On sait depuis longtemps que l’anatomie interne des serpents présente une asymétrie considérable, et ceci est vrai pour la position (antérieure-postérieure) ainsi que pour la taille de nombreux organes internes tels que les testicules et les reins (par ex, Bergmann, 1951, 1958 a, b ; Wallach, 1991). Nos données montrent que cette asymétrie s’étend également à l’hémipénis, au moins chez Thamnophis sirtalis parietalis, et qu’elle peut être associée à un choix non aléatoire de l’utilisation de l’hémipénis chez cette espèce.

Les travaux antérieurs sur ces sujets ont été limités (notamment pour les accouplements sur le terrain), mais les résultats sont cohérents avec notre étude. Par exemple, l’utilisation globale des deux hémipénis dans les accouplements sur le terrain était approximativement de 50/50, comme rapporté dans une étude antérieure de la même espèce (Blanchard et Blanchard, 1941) ; ceci peut être la règle générale chez les squamates (Crews, 1978 ; Secor, 1987 ; Tokarz et Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1980, 1997). Malgré l’utilisation globalement égale des hémipénis, il est clair que la sélection par le mâle de son hémipénis gauche ou droit pour la copulation n’est pas aléatoire. Des auteurs précédents ont supposé que les serpents mâles utilisent simplement l’hémipénis le plus proche du cloaque de la femelle (par exemple, Murphy et Barker, 1980 ; Secor, 1987). Cela peut souvent être vrai, mais d’autres facteurs jouent également un rôle.

L’influence la plus directe sur l’utilisation de l’hémipénis est l’histoire d’accouplement antérieure du mâle. Notre étude suggère que les mâles alternent entre l’utilisation de leurs deux hémipénis dans certaines circonstances mais pas dans d’autres, en fonction de l’intervalle de temps depuis la copulation précédente. Une tendance des mâles à alterner l’utilisation des deux hémipènes, au moins lorsque plusieurs accouplements sont disponibles en succession rapide, a été rapportée chez d’autres espèces de squamates (e.g., Olsson et Madsen, 1998 ; Tokarz et Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1981, 1987). L’avantage sélectif ultime de cette alternance peut impliquer l’épuisement des spermatozoïdes pour de nombreuses espèces (Tokarz et Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1981, 1987), mais cet argument ne peut être appliqué aux couleuvres. Les mâles de Thamnophis sirtalis parietalis produisent leur sperme plusieurs mois avant l’accouplement, et leurs testicules sont inactifs pendant la saison des amours (par exemple, Crews et Moore, 1986). Cependant, les couleuvres à jarretières transfèrent également des sécrétions rénales (pour former le bouchon d’accouplement) lorsqu’elles copulent (Devine, 1975). Par conséquent, il y a une substance autre que les spermatozoïdes qui pourrait potentiellement être difficile à générer assez rapidement pour deux accouplements en succession rapide. En accord avec cette hypothèse, les données de nos essais d’accouplements répétés (voir ci-dessus) suggèrent que la masse du bouchon d’accouplement peut être plus faible lors des secondes copulations que lors des premières. La masse du bouchon a diminué de la première à la deuxième copulation chez neuf mâles, est restée la même chez deux et n’a pas augmenté chez aucun (en utilisant le test binomial, p = 0,03). De même, le nombre de spermatozoïdes transférés par copulation a chuté rapidement chez une autre espèce de squamate (un lézard anoline) lorsque les mâles ont été forcés d’utiliser le même hémipénis pour de multiples accouplements en succession rapide (Tokarz et Slowinski, 1990).

Plus surprenant, l’utilisation de l’hémipénis était fortement associée à l’environnement thermique ambiant, suggérant que les serpents mâles ajustent facultativement leur utilisation des hémipénis en fonction des influences thermiques. Nous interprétons ce schéma comme signifiant que les serpents préfèrent utiliser l’hémipénis plus grand (côté droit) s’ils peuvent le faire sans compromettre les opportunités d’accouplement. Les températures corporelles élevées améliorent la capacité locomotrice brute chez cette espèce (Heckrotte, 1967) et, de manière plausible, améliorent également la capacité du mâle à effectuer de subtils ajustements de posture (comme le déplacement de la base de sa queue d’un côté de la femelle à l’autre), sans perdre sa position dans la compétition avec les autres mâles.

Les couleuvres à jarretières mâles qui utilisent leur hémipénis droit dans de telles circonstances peuvent être avantagées car l’hémipénis est plus large et est relié à une plus grande source de sperme (le testicule) et de sécrétions accessoires (le rein). Cependant, les avantages sont probablement modestes, surtout par rapport à la pénalité de fitness associée à la renonciation à une position favorable en réalignant le corps pendant la parade nuptiale. Par conséquent, les mâles utilisent souvent leur hémipénis gauche, en particulier lorsqu’ils sont relativement froids (et donc moins capables d’effectuer des manœuvres d’accouplement complexes), ou lorsqu’ils ont récemment expulsé le sperme et les bouchons de l’appareil copulatoire droit.

Bien que notre ensemble de données soit le plus étendu disponible sur les asymétries dans la structure et la fonction de l’appareil reproducteur mâle chez les squamates, de nombreuses énigmes subsistent, et certains de nos résultats étaient incohérents entre les échantillons. Par exemple, la masse du bouchon était plus élevée pour les accouplements avec l’hémipénis droit dans les arènes mais pas sur le terrain. Nous ne savons pas pourquoi cette différence existe. Une possibilité est qu’un petit nombre de mâles obtiennent une proportion élevée d’accouplements dans des conditions de terrain ; si c’est le cas, beaucoup de nos mâles accouplés sur le terrain peuvent avoir déjà utilisé le même hémipénis dans un accouplement précédent. Ainsi, ces mâles seraient susceptibles de produire une fiche d’accouplement plus petite la deuxième fois. Si les mâles ont tendance à utiliser l’hémipénis droit lors de leur premier accouplement, une telle tendance diminuerait toute différence apparente dans la masse des fiches d’accouplement provenant d’accouplements utilisant l’hémipénis droit par rapport à l’hémipénis gauche. Cependant, cette possibilité est entièrement spéculative.

Plus important encore, nos inférences sur les avantages de fitness des accouplements utilisant le système droit ou gauche restent également spéculatives. Nous n’avons aucune preuve directe pour démontrer qu’un hémipénis plus grand (et le testicule, le rein et le bouchon d’accouplement associés) est en fait un dispositif copulatoire plus efficace qu’une unité plus petite. Les modèles non aléatoires dans l’utilisation de l’hémipénis suggèrent que l’asymétrie n’est pas triviale, cependant, et des travaux supplémentaires pour clarifier ces questions seraient d’un grand intérêt. En effet, le lien potentiellement direct entre la main et le succès reproductif dans ce système (un lien qui est beaucoup plus faible avec la plupart des autres exemples de latéralisation dans l’utilisation) suggère que ce phénomène peut offrir un système modèle précieux avec lequel étudier les conséquences de fitness des déviations de la symétrie bilatérale.

Nous remercions R. Nesbitt, A. Cuddy, A. et G. Johnson pour l’assistance, et D. Roberts pour le soutien logistique. Thomas Madsen et David O’Connor ont fourni des commentaires sur le manuscrit. Le soutien financier a été fourni par le Conseil australien de la recherche (à R.S.), par une bourse nationale pour jeunes chercheurs de la Fondation nationale des sciences (IBN-9357245), et par la Fondation Whitehall (W95-04) à R.T.M. Les recherches ont été menées sous l’autorité du protocole n° LAR-1848B de l’Institutional Animal Care and Use Committee de l’Université d’État de l’Oregon. LAR-1848B. Toutes les recherches ont été menées en accord avec le service de santé publique des États-Unis « Policy on Humane Care and Use of Laboratory Animals » et le National Institutes of Health « Guide to the Care and Use of Laboratory Animals ».