Abstract
A hím kígyók páros szaporodási rendszerrel rendelkeznek (herék, kivezető csatornák, hemipenisek és a vesék kapcsolódó részei), egy-egy független szettel a test mindkét oldalán. A harisnyakígyókon (Thamnophis sirtalis parietalis) végzett vizsgálataink jelentős morfológiai aszimmetriát mutatnak ebben a rendszerben : a herék, a vesék és a hemipének a test jobb oldalán nagyobbak, mint a bal oldalon. A terepen és a szabadban tartott párzásokból származó adatok arra utalnak, hogy ez az aszimmetria hatással van a szaporodási viselkedésre és valószínűleg a szaporodási sikerre is. A jobb oldali hemipenist használó párzások nagyobb zselés “párzási dugót” eredményeztek, és így hatékonyabban késleltethetik a nőstény újbóli párzását. Bár a két hemipénisz használata a szabadföldi párosodások során átlagosan közel 50/50 volt, a hemipéniszek használata nem volt véletlenszerű. A hímek hajlamosak voltak váltakozva használni a hemipéniszt az egymást követő párosodások során, talán a dugóanyag kimerülése miatt. Emellett a hím harisnyakígyók magas testhőmérsékleten történő párosodáskor előszeretettel használták a nagyobb (jobb) hemipenisüket, talán azért, mert ilyen körülmények között jobban képesek finom testtartási kiigazításokat végezni (és így a jobb rendszert választani).
A felszínesen szimmetrikus élőlényekben is szinte mindig van valamilyen következetes eltérés az abszolút szimmetriától. Ilyen eltérések nemcsak az anatómiában, hanem a viselkedésben is előfordulnak. Ha lehetőségük van rá, sok állat következetesen vagy a jobb vagy a bal kezüket (vagy lábukat, vagy mancsukat) használja a testük másik oldalán lévő megfelelő függelékkel szemben (Bock és Marsh, 1991). Első látásra a “kézenállás” fogalma nem alkalmazható a teljesen végtag nélküli állatokra, és így nehéz elképzelni egy jobbkezes kígyót. A kígyók (vagy legalábbis a hím kígyók) azonban rendelkeznek egy olyan páros függelékkészlettel, amely potenciálisan mutathat ilyen jellegű lateralizációt. Minden hímnek két intromittális szerve (hemipenes) van, egy-egy a test mindkét oldalán, amelyek közül csak az egyik fordul ki egyetlen kopuláció során (Crews és Moore, 1986 ; Dowling és Savage, 1960 ; Murphy és Barker, 1980).
Aszimmetria a hemipének méretében és használatában a squamate hüllőknél azért különösen érdekes, mert a hím testének mindkét oldalán lévő szaporítószervek teljesen különállóak, ellentétben sok más aszimmetrikus szerkezettel, például a tüdővel. Vagyis a jobb herében termelt spermiumok csak a jobb oldali hemipenison keresztül tudnak kilépni a testből (pl. Dowling és Savage, 1960). Így a hím szaporodási struktúrák méreteiben a kétoldali szimmetriától való bármilyen eltérés közvetlenül befolyásolhatja a kopuláció hatékonyságát – és következésképpen azt a fitneszelőnyt, amely a bal és a jobb hemipenis közötti megtermékenyítésből származik. Az a hím, amelyik előnyben részesíti a nagyobb heréhez kapcsolódó nagyobb hemipenisét, ezáltal közvetlenül növelheti genetikai reprezentációját a következő generációban.
MÓDSZEREK
A kanadai Manitoba középső részén (Chatfield Community Pasture ; lásd Mason és Crews, 1985) vörös oldalú harisnyakígyókat (Thamnophis sirtalis parietalis) vizsgáltunk a párzási időszakuk alatt 1997 májusában és 1998 májusában. Ezen a területen a kígyók közvetlenül a nagy, közös telelőbarlangokból való kikelés után párosodnak, így az udvarlás és a párzás gyakran sok kígyóból álló “bálokat” foglal magában (Mason és Crews, 1985). Jelen tanulmány két adatsoron alapul: az egyik a szaporodási rendszer morfológiai aszimmetriájára vonatkozik, a másik pedig a bal és a jobb félteke relatív használatára a párzás során.
Morfológiai adataink 90 felnőtt hím harisnyakígyó boncolásán alapulnak, amelyek az egyik barlangban 1997. május 8-án bekövetkezett tömeges pusztulás során pusztultak el. A szokatlan időjárási körülmények hatására a kígyók egyetlen hatalmas csoportot alkottak a barlang padlóján, és az alattuk lévőket megfojtotta a felettük fekvők tömege. A kígyókat a halálukat követő néhány órán belül megtaláltuk, tetemüket egy éjszakán át egy hóbuckában tároltuk, majd másnap felboncoltuk. Felvettük az orrnyílás hosszát (SVL) és a testtömeget, majd a kígyó testüregét egy középső ventrális bemetszéssel megnyitottuk, hogy megmérhessük a test két oldalán lévő herék és vesék hosszát és szélességét. A vese egy része (az ivaros szegmens) részt vesz a spermiumokkal kevert váladék termelésében (Devine, 1975 ; Saint Girons, 1957) ; mivel nem tudtuk egyértelműen megkülönböztetni az ivaros szegmenst, a teljes vesét mértük. A hemipeneseket a farok összeszorításával teljesen kifordítottuk, és e kopulációs szervek hosszát és szélességét rögzítettük. Az alábbiakban a kígyó szemszögéből nézve a “jobb oldal” kifejezést használjuk ; bár ez a pont nyilvánvalónak tűnhet, könnyen össze lehet zavarodni, mivel a kígyókat a boncoláshoz általában a hátoldalukra fektetik ; így a kígyó jobb oldala a vizsgáló bal oldala lesz.
A bal és a jobb félteke használatának mintáinak számszerűsítése érdekében kétféle párzásról rögzítettük ezt az információt ; azokról, amelyek természetes módon történtek (az odúkban és azok közvetlen közelében), és azokról, amelyeket párzási arénákban állítottunk fel, hogy ellenőrizzük a párzó hímek számát és típusát. E kísérletekhez frissen befogott kígyókat (1, 2, 4 vagy 24 hím, valamint 1 párosítatlan nőstény) helyeztünk el a terepi helyszínünk közelében lévő nejlon párzási arénákban (1,0 × 1,2 m), és hagytuk őket párosodni. Az egy nőstényre jutó hímek változó számát egy kísérletben használtuk fel annak vizsgálatára, hogy a működési nemek aránya befolyásolja-e a hímek párzási sikerének meghatározó tényezőit (Shine et al., 2000). Az operatív hőmérsékletet a vizsgálat során 10 perces időközönként Hobo-temp adatrögzítőkön mértük, az elhullott kígyók belsejében (1997 májusában) vagy a ketrecek mellett elhelyezett üreges rézcsövekben (1998 májusában) elhelyezett termoelemek segítségével. Az 1998-as kísérletek esetében az operatív kígyóhőmérsékleteket a modellhőmérsékletekből, valamint a kígyók fűtési és hűtési sebességére vonatkozó információkból becsültük meg. Az ismétlődő párosítások egy kis részhalmazát kivéve (amelyeket a többi adatsortól elkülönítve elemeztünk), egyetlen hím vagy nőstény kígyó sem szerepelt egynél több párosításban. Így minden párosítás statisztikailag független adatokat tartalmaz.
Eredmények
A szaporítószervek méretének aszimmetriája
A 90 kifejlett hím kígyó boncolása jelentős méretkülönbségeket mutatott a test mindkét oldalán lévő szervek között (1. ábra). A jobb oldali szaporítószervek átlagosan jelentősen nagyobbak voltak, mint a bal oldaliak. A 89 szabadsági fokú páros t-tesztek segítségével a jobb oldali hemipenis szélesebb (t = 2,82, p <.006), a jobb oldali here pedig hosszabb (t = 8,05, p <.0001) és szélesebb (t = 2,46, p <.02) volt. A hemipenis hossza (t = 1,63, p =,11) nem különbözött szignifikánsan a két testoldal között. Aszimmetria volt jelen a vese esetében is (nagyobb a jobb oldalon : hossz, t = 4,88, p <.0001 ; szélesség, t = 0,40, p =.69).
A kétoldali szimmetriától való eltérések a hím harisnyakígyók, Thamnophis sirtalis parietalis szaporodási rendszerében. A bal oldali megfelelő szervhez képest a jobb oldali rendszer szélesebb hemipenist, hosszabb és szélesebb herét, valamint hosszabb és szélesebb vesét hasonlít össze. A hemipenis hossza nem különbözik a két testoldal között. *Az összehasonlítások statisztikailag szignifikánsak (p <.05) ; a statisztikai teszteket lásd a szövegben.
A hím harisnyakígyók, Thamnophis sirtalis parietalis szaporodási rendszerének eltérései a kétoldali szimmetriától. A bal oldali megfelelő szervhez képest a jobb oldali rendszer szélesebb hemipenist, hosszabb és szélesebb herét, valamint hosszabb és szélesebb vesét hasonlít össze. A hemipenis hossza nem különbözik a két testoldal között. *Az összehasonlítások statisztikailag szignifikánsak (p <.05) ; a statisztikai teszteket lásd a szövegben.
Aszimmetria a használatban
Mezei párosítások
A terepen kopulában talált párosított párok között a hímek körülbelül azonos számban használták a jobb és a bal félhímvesszőjüket. 1997 májusában 161 ilyen párt regisztráltunk, amelyek közül 74 (46%) a jobb hemipenist használta (az 50%-os nulla értékkel szemben, binomiális teszt, z = 0,95, p =,34). 1998 májusában 44 párt regisztráltunk, amelyeknek pontosan a felében (22 pár) a jobb hemipenist használták.
A jobb és bal hemipenis használatának bármilyen korrelációját kerestük e párok között, mind az összesített adatsorban, mind az egyes években külön-külön, de nem találtunk jelentős különbségeket az egyik hemipenist használó párosítások között a hím vagy nőstény testméretei (SVL, tömeg) tekintetében (egyfaktoros ANOVA, p >.50 minden tulajdonságra). Adataink nem mutatnak nyilvánvaló térbeli (élőhelyhez kapcsolódó) eltérést sem a hemipéniszválasztásban : azoknál a párosításoknál, ahol a párok tartózkodási helyét rögzítettük, a használati minták hasonlóak voltak a barlangon belül (25 balra/18 jobbra) és a környező réteken (21 balra/19 jobbra).
Arénás kísérletek
Az 1997-ben rögzített arénás párzások során a párzások 61%-ában (85-ből 52) a jobb oldali hemipeniszt használták, ami majdnem szignifikáns eltérést jelent az 50%-os nullvárakozástól (binomiális teszt, z = 1,95, p =,051). Ezzel szemben az 1998-as arénapárzások során mindkét hemipenis majdnem egyenlő arányban volt használatban: összesen 80 párzást regisztráltunk, amelyeknél a bal hemipenist használták, és 79-et, amelyeknél a jobbat (49,7% jobb ; szemben az 50%-os nulla értékkel, z = 0, p >.90). A két év között nem volt szignifikáns különbség a jobb és a bal hemipenist használó párosítások relatív számában (X2 = 2,50, 1 df, p =,11).
Az adatokat részletesebben megvizsgáltuk, hogy a hemipenisválasztás bármilyen korrelációját keressük. A terepi párosításokhoz hasonlóan nem észleltünk szignifikáns torzításokat a hemipéniszhasználatban a hím vagy nőstény testméretek tekintetében (p >.50). Az arénakísérletek kiterjedtebb adatai (mivel tudtuk, hogy mikor és hol kezdődött és fejeződött be a kopuláció) azonban lehetővé tették, hogy további változókat teszteljünk ilyen módon. A kopuláció időtartama hasonló volt a párosodásokban, amelyekben mindkét hemipenisz részt vett (átlag = 13,7 perc, SD = 4,97 a bal hemipenisz esetében, szemben a 19,6 ± 11,1 minu a jobb hemipenisz esetében, Mann-Whitney U = 24,0, z = 1,13, p =,26). A hím hemipenis választása nem függött attól, hogy hány másik hímmel versengett az udvarlásért. Az intromissziót megelőző udvarlás időtartama nem befolyásolta a hím hemipenis választását ; ez az időtartam a kísérletek között változott, de egyik kísérleten belül sem különbözött szignifikánsan a bal és a jobb hemipenist érintő párzások között (p >.40 minden összehasonlításban).
A hemipenis használata az arénakísérletekben mindazonáltal nem volt véletlenszerű : a “jobbkezesség” felé irányuló torzítás nagysága függött a termikus körülményektől. A hímek körülbelül egyenlő arányban használták a bal és a jobb féltekéjüket, amikor az időjárás viszonylag hűvös volt, de melegebb körülmények között erős jobboldali elfogultságot mutattak (2. ábra). Ez az eredmény legegyszerűbben egy logisztikus regresszióból látható, amelyben a környezeti (operatív) hőmérséklet a független változó, a jobb versus bal hemipéniszhasználat pedig a függő változó. A hőmérsékletnek a hemipenis választásra gyakorolt hatását vizsgáló log-likelihood ratio teszt 6,92-es chi-négyzet értéket (1 df, p =,0085) eredményezett. A mintázat a vizsgálatunk mindkét évében megfigyelhető volt.
A jobb és bal félhímvesszőt használó harisnyakígyók párosodásának aránya a közösülés idején uralkodó hőmérsékleti viszonyok függvényében. A hemipéniszek használatára vonatkozó adatok szabadtéri arénákban végzett párzási kísérletekből származnak ; a környezeti hőkörnyezetet az arénáktól néhány méterre, teljes napfényben elhelyezett fizikai (réz) modellek belsejében mért hőmérsékletekkel számszerűsítették. A testhőmérséklet-kategóriákat úgy határoztuk meg, hogy lehetőség szerint megközelítőleg hasonló méretű mintákat (párzások száma) foglaljanak magukban ; így egyes hőmérsékleti intervallumok szélesebbek, mint mások. Az egyes hőmérsékleti csoportok mintamérete (a legalacsonyabb hőmérséklettel kezdve) 7, 16, 35, 43, 32, 25, 31 és 28 volt. Spearman rangkorreláció ezekre az adatokra : rs =.81, p =.047.
A jobb és bal féltekét használó harisnyakígyó-párosítások aránya a közösülés időpontjában fennálló hőmérsékleti viszonyok függvényében. A hemipéniszek használatára vonatkozó adatok szabadtéri arénákban végzett párzási kísérletekből származnak ; a környezeti hőkörnyezetet az arénáktól néhány méterre, teljes napfényben elhelyezett fizikai (réz) modellek belsejében mért hőmérsékletekkel számszerűsítették. A testhőmérséklet-kategóriákat úgy határoztuk meg, hogy lehetőség szerint megközelítőleg hasonló méretű mintákat (párzások száma) foglaljanak magukban ; így egyes hőmérsékleti intervallumok szélesebbek, mint mások. Az egyes hőmérsékleti csoportok mintamérete (a legalacsonyabb hőmérséklettel kezdve) 7, 16, 35, 43, 32, 25, 31 és 28 volt. Spearman rangkorreláció ezekre az adatokra : rs =.81, p =.047.
A hemipenisz használatának megválasztása függhet a hím korábbi párzási múltjától is. Az egyik kísérletsorozatban megengedtük a hímeknek, hogy többször is párosodjanak egy sor nősténnyel, így fel tudtuk jegyezni, hogy az egymást követő párosodások során melyik hemipéniszt használták. Ezekben a kísérletekben a hímek erős tendenciát mutattak a hemipéniszek váltakozó használatára, amikor egy napon belül többször is párosodtak (8 esetből 7-ben váltakoztak; szemben az 50/50 nullával, X2 = 4,50, 1 df, p <.05). Az egymást követő, > 12 óra különbséggel (azaz egymást követő napokon) történt párosodásoknál azonban négyből két esetben ugyanazt a hemipeniszt használták. Így a hímek elsősorban akkor használhatják felváltva a hemipeniszt, ha gyors egymásutánban párosodnak. A párzási dugókat (Devine, 1975) is eltávolítottuk ezekből a nőstényekből minden egyes párzás után, hogy összehasonlíthassuk az egyes hemipénekből származó dugók méretét (tömegét). A jobb hemipenisből származó dugók átlagosan szignifikánsan nagyobbak voltak (átlag = 0,08 g, SD = 0,03, n = 14), mint a balból származó dugók (átlag = 0,06 g, SD = 0,03, n = 11 ; F1,23 = 4,62, p <.05). A szabadföldi párosításokból származó párzási dugók tömege azonban nem különbözött szignifikánsan attól függően, hogy melyik hemipenist használták (F1,41 = 1,22, p =,28).
DISZKURZUS
Az már régóta ismert, hogy a kígyók belső anatómiája jelentős aszimmetriát mutat, és ez igaz a helyzetre (elülső-hátsó), valamint számos belső szerv, például a herék és a vesék méretére (Pl, Bergmann, 1951, 1958 a, b ; Wallach, 1991). Adataink azt mutatják, hogy ez az aszimmetria a hemipenisre is kiterjed, legalábbis a Thamnophis sirtalis parietalis esetében, és hogy ez összefügghet a hemipenis használatának nem véletlenszerű megválasztásával ebben a fajban.
A korábbi munkák e témában korlátozottak voltak (különösen a szabadföldi párosítások esetében), de az eredmények összhangban vannak a mi vizsgálatunkkal. Például a két hemipénus általános használata a terepi párosításokban megközelítette az 50/50 arányt, amint azt egy korábbi, ugyanerre a fajra vonatkozó tanulmány (Blanchard és Blanchard, 1941) is kimutatta; ez lehet az általános szabály a négylábúak körében (Crews, 1978; Secor, 1987; Tokarz és Slowinski, 1990; Zweifel, 1980, 1997). A hemipenisek összességében egyenlő használata ellenére azonban egyértelmű, hogy a hím nem véletlenszerűen választja ki a bal és a jobb hemipenisét a kopulációhoz. Korábbi szerzők azt feltételezték, hogy a hím kígyók egyszerűen azt a hemipenist használják, amelyik a nőstény kloákájához legközelebb van (pl. Murphy és Barker, 1980 ; Secor, 1987). Ez gyakran igaz lehet, de más tényezők is szerepet játszanak.
A hemipenis használatát legegyszerűbben a hím korábbi párzási múltja befolyásolja. Vizsgálatunk arra utal, hogy a hímek bizonyos körülmények között felváltva használják a két hemipéniszüket, máskor viszont nem, az előző párzás óta eltelt időintervallumtól függően. A hímek arra való hajlamáról, hogy felváltva használják a két hemipenesüket, legalábbis akkor, ha gyors egymásutánban több párzás is lehetséges, már beszámoltak más kalmárfajoknál is (pl. Olsson és Madsen, 1998 ; Tokarz és Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1981, 1987). Ennek a váltakozásnak a végső szelektív előnye számos faj esetében a spermiumok kimerülésével járhat (Tokarz és Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1981, 1987), de ez az érv nem alkalmazható a harisnyakígyókra. A hím Thamnophis sirtalis parietalis több hónappal a párzás előtt termeli spermáit, és heréi a párzási időszakban inaktívak (pl. Crews és Moore, 1986). A harisnyakígyók azonban vese váladékot is átadnak (a párzási dugó kialakításához), amikor kopulálnak (Devine, 1975). Ennélfogva a spermiumokon kívül van olyan anyag, amelyet potenciálisan nehéz lehet elég gyorsan előállítani két, gyors egymásutánban történő párzáshoz. Ezzel a hipotézissel összhangban az ismételt párzási kísérleteinkből származó adatok (lásd fentebb) arra utalnak, hogy a párzási dugó tömege a második kopulációból származó párzásnál kisebb lehet, mint az első kopulációnál. A dugó tömege kilenc hímnél csökkent az első és a második párzás között, kettőnél nem változott, és egynél sem nőtt (binomiális teszt, p =,03). Hasonlóképpen, a kopulációnként átadott spermiumok száma gyorsan csökkent egy másik squamate fajnál (egy anolin gyík), amikor a hímeket arra kényszerítették, hogy ugyanazt a hemipenist használják több párzáshoz gyors egymásutánban (Tokarz és Slowinski, 1990).
Még meglepőbb, hogy a hemipenis használata erősen összefüggött a környezeti hőkörnyezettel, ami arra utal, hogy a hím kígyók fakultatív módon a hőhatásokhoz igazítják a hemipenis használatát. Ezt a mintázatot úgy értelmezzük, hogy a kígyók inkább a nagyobb (jobb oldali) hemipeniszt használják, ha ezt a párzási lehetőségek veszélyeztetése nélkül megtehetik. A magas testhőmérséklet fokozza a bruttó mozgásképességet ennél a fajnál (Heckrotte, 1967), és valószínűsíthetően javítja a hímek azon képességét is, hogy finom testtartás-módosításokat hajtsanak végre (például farkalapjukat a nőstény egyik oldaláról a másikra helyezzék át) anélkül, hogy elveszítenék pozíciójukat a többi hímmel való versenyben.
A hím harisnyakígyók, amelyek ilyen körülmények között a jobb oldali hemipenisüket használják, előnyben lehetnek, mivel a hemipenis szélesebb, és nagyobb spermiumforrással (a herével) és járulékos váladékkal (a vesével) van kapcsolatban. Az előnyök azonban valószínűleg szerények, különösen ahhoz képest, hogy az udvarlás során a test átállításával lemondanak a kedvező pozícióról. Ezért a hímek gyakran a bal oldali hemipeniszüket használják, különösen akkor, ha viszonylag hideg van (és így kevésbé képesek bonyolult párzási manővereket végrehajtani), vagy ha nemrég költötték el a jobb oldali kopulációs rendszerből származó ondót és dugóanyagot.
Noha a mi adathalmazunk a legkiterjedtebb, ami a hím szaporodási rendszer szerkezetének és működésének aszimmetriáiról a négylábúaknál rendelkezésre áll, sok rejtély maradt, és néhány eredményünk a minták között ellentmondásos volt. Például a dugó tömege nagyobb volt a jobb féltekés párosításokból az arénákban, de a terepen nem. Nem tudjuk, miért van ez a különbség. Az egyik lehetőség az, hogy a hímek kis száma nagy arányban párosodik terepi körülmények között ; ha ez így van, akkor a terepen párosodott hímek közül sokan már használhatták ugyanazt a hemipenist egy korábbi párosítás során. Így ezek a hímek a második alkalommal valószínűleg kisebb párosodási dugót hoznak létre. Ha a hímek az első párzáskor általában a jobb félhímvesszőt használják, akkor ez a tendencia csökkentené a jobb és a bal félhímvesszőt használó párzásokból származó dugótömegek közötti látszólagos különbséget. Ez a lehetőség azonban teljesen spekulatív.
Még fontosabb, hogy a jobb- vagy baloldali rendszert használó párosodások fitneszelőnyeire vonatkozó következtetéseink szintén spekulatívak maradnak. Nincs közvetlen bizonyítékunk arra, hogy a nagyobb hemipenis (és a hozzá tartozó here, vese és párzási dugó) valóban hatékonyabb kopulációs eszköz lenne, mint a kisebb egység. A hemipenis használatának nem véletlenszerű mintázatai azonban arra utalnak, hogy az aszimmetria nem triviális, és további munka e kérdések tisztázására nagy érdeklődésre tartana számot. Valóban, a potenciálisan közvetlen kapcsolat a kézenállás és a szaporodási siker között ebben a rendszerben (egy olyan kapcsolat, amely a használat lateralizációjának legtöbb más példájánál sokkal gyengébb) arra utal, hogy ez a jelenség értékes modellrendszert kínálhat a kétoldali szimmetriától való eltérések fitneszkövetkezményeinek vizsgálatára.
Köszönjük R. Nesbitt, A. Cuddy, A. és G. Johnson segítségét, valamint D. Robertsnek a logisztikai támogatást. Thomas Madsen és David O’Connor észrevételeket tett a kézirathoz. Pénzügyi támogatást nyújtott az Ausztrál Kutatási Tanács (R.S.-nek), valamint a National Science Foundation National Young Investigator Award (IBN-9357245) és a Whitehall Foundation (W95-04) R.T.M. A kutatást az Oregon State University Institutional Animal Care and Use Committee Protocol no. LAR-1848B. Minden kutatást a U.S. Public Health Service “Policy on Humane Care and Use of Laboratory Animals” és a National Institutes of Health “Guide to the Care and Use of Laboratory Animals.”
Bergman RAM,
. A Homalopsis buccata anatómiája.
:
-524.
Bergman RAM,
. Az Acrochordinae anatómiája.
:
-184.
Bergman RAM,
. A Natrix piscator anatómiája.
:
-99.
Blanchard FN, Blanchard FC,
. A születési időt meghatározó tényezők a Thamnophis sirtalis sirtalis (Linnaeus) harisnyakígyónál.
:
-176.
Bock GR, Marsh J,
. Biológiai aszimmetria és kéztartás.
. Chichester, UK : Wiley-Interscience.
Crews D,
. Hemipenialis preferencia : a hímek szerelési viselkedésének ingerkontrollja az Anolis carolinensis gyíkban.
:
-196.
Crews D, Moore MC,
. A párzási viselkedést irányító mechanizmusok evolúciója.
:
-125.
Devine MC,
. Kopulációs dugók, korlátozott párzási lehetőségek és szaporodási verseny hím harisnyakígyók között.
:
-346.
Dowling HG, Savage JM,
. Útmutató a kígyók hemipeniséhez : az alapvető szerkezet és a szisztematikus jellemzők áttekintése.
:
-28.
Heckrotte C,
. A közönséges harisnyakígyó, Thamnophis sirtalis testhőmérsékletének, méretének és kúszási sebességének összefüggései.
:
-763.
Mason RT, Crews D,
. Nőstény mimikri harisnyakígyóknál.
:
-60.
Murphy JB, Barker DG,
. Az oszmán vipera (Vipera xanthina) udvarlása és kopulációja, különös tekintettel a hemipenesek használatára.
:
-169.
Olsson M, Madsen T,
.
. In : Spermakonkurencia és szexuális szelekció (Birkhead TR, Møller AP, szerk.). San Diego, California : Academic Press ;
-578.
Saint Girons H,
. Le cycle sexual chez Vipera aspis (L), dans l’ouest de la France.
:
-350.
Secor SM,
. A pettyes királykígyó, Lampropeltis getulus holbrooki udvarlási és párzási viselkedése.
:
-28.
Shine R, Olsson MM, Moore IT, LeMaster MP, Greene M, Mason RT,
. A testméret fokozza a párzási sikert hím harisnyakígyóknál.
:
-F11.
Tokarz RR, Slowinski JB,
. A hemipenis használatának váltakozása, mint a spermiumátvitel fokozásának viselkedési eszköze az Anolis sagrei gyíkban.
:
-379.
Wallach V,
. Az Aparallactinae és Acractaspidae alcsaládok afrikai colubrid kígyóinak összehasonlító zsigeri topográfiája (
). Baton Rouge : Louisiana State University.
Zweifel RG,
. Királykígyók laboratóriumi populációjának biológiai vonatkozásai. In :
(Murphy JB, Collins JT, szerk.). Lawrence, Kansas : SSAR Contributions to Herpetology ;
-152.
Zweifel RG,
.
, Lampropeltis getula. J Herpetol
:
-461.