Abstract
Mannelijke slangen bezitten gepaarde voortplantingssystemen (testes, efferente ducten, hemipenes en geassocieerde onderdelen van de nieren), met een onafhankelijke set aan weerszijden van het lichaam. Onze studies bij kousenbandslangen (Thamnophis sirtalis parietalis) onthullen een aanzienlijke morfologische asymmetrie in dit systeem : de testes, nieren en hemipenen aan de rechterzijde van het lichaam zijn groter dan die aan de linkerzijde. Gegevens van paringen in het veld en in buitenverblijven suggereren dat deze asymmetrie implicaties heeft voor het voortplantingsgedrag en, mogelijk, het voortplantingssucces. Copulaties met de rechter hemipenis leveren een grotere gelatineachtige “paringsplug” op, en kunnen zo de paring door het wijfje doeltreffender vertragen. Hoewel het gebruik van de twee hemipenissen bij paringen in het veld gemiddeld dicht bij 50/50 lag, was het gebruik van de hemipenissen niet willekeurig. Mannetjes hadden de neiging de hemipenis afwisselend te gebruiken bij opeenvolgende paringen, misschien vanwege uitputting van plugmateriaal. Ook gebruikten mannelijke kousenbandslangen bij voorkeur hun grotere (rechter) hemipenis bij paringen bij hoge lichaamstemperaturen, misschien omdat ze onder die omstandigheden beter in staat zijn subtiele houdingsaanpassingen te maken (en dus het betere systeem te kiezen).
Zelfs in oppervlakkig symmetrische organismen, is er bijna altijd een consistente afwijking van absolute symmetrie. Dergelijke afwijkingen komen niet alleen in de anatomie voor, maar ook in het gedrag. Wanneer ze de kans krijgen, gebruiken veel dieren consequent hun rechter- of linkerhand (of -voet, of -poot) in plaats van het overeenkomstige aanhangsel aan de andere kant van hun lichaam (Bock en Marsh, 1991). Op het eerste gezicht is het concept van “handigheid” niet van toepassing op volledig ledematenloze dieren, en het is dan ook moeilijk om zich een rechtshandige slang voor te stellen. Slangen (of tenminste, mannelijke slangen) bezitten echter een set gepaarde aanhangsels die mogelijk dit soort lateralisatie vertonen. Elk mannetje bezit twee intromitterende organen (hemipenes), één aan elke kant van het lichaam, waarvan er slechts één wordt uitgezet tijdens een enkele paring (Crews en Moore, 1986 ; Dowling en Savage, 1960 ; Murphy en Barker, 1980).
Asymmetrie in de grootte en het gebruik van hemipenes bij squamate reptielen is bijzonder interessant omdat de voortplantingsorganen aan beide zijden van het lichaam van het mannetje volledig gescheiden zijn, in tegenstelling tot vele andere asymmetrische structuren zoals longen. Dat wil zeggen, sperma geproduceerd in de rechter testis kan het lichaam alleen verlaten via de rechter hemipenis (b.v., Dowling en Savage, 1960). Elke afwijking van de bilaterale symmetrie in de afmetingen van de mannelijke voortplantingsstructuren kan dus een directe invloed hebben op de doeltreffendheid van de copulatie – en bijgevolg ook op de fitheidsvoordelen die kunnen voortvloeien uit inseminaties met de linker- versus rechterhemipenis. Een mannetje dat bij voorkeur zijn grotere hemipenis gebruikt, verbonden aan zijn grotere testis, zou daardoor direct zijn genetische representatie in de volgende generatie kunnen verhogen.
METHODEN
We bestudeerden roodzijdige kousenbandslangen (Thamnophis sirtalis parietalis) in centraal Manitoba, Canada (Chatfield Community Pasture; zie Mason en Crews, 1985) tijdens hun paringsseizoenen in mei 1997 en mei 1998. Slangen in dit gebied paren onmiddellijk na het tevoorschijn komen uit grote gemeenschappelijke overwinteringsholen, zodat bij balts en paring vaak “ballen” van vele slangen betrokken zijn (Mason en Crews, 1985). Dit artikel is gebaseerd op twee gegevensreeksen: een over morfologische asymmetrie in het voortplantingssysteem, en een over het relatieve gebruik van linker- versus rechterhemipenes bij copulatie.
Onze morfologische gegevens zijn gebaseerd op dissectie van 90 volwassen mannelijke kousebandslangen die gedood werden tijdens een massale sterfte in een van de holen op 8 mei 1997. Ongebruikelijke weersomstandigheden zorgden ervoor dat de slangen één grote groep vormden op de vloer van het hol, en de slangen eronder werden verstikt door de massa van de slangen die boven hen lagen. We vonden de slangen binnen een paar uur na hun dood, bewaarden hun karkassen ’s nachts in een sneeuwjacht en ontleedden ze de volgende dag. We registreerden de lengte van de snuitopening (SVL) en de massa van het lichaam, en openden vervolgens de lichaamsholte van de slang met een midventrale insnijding, zodat we de lengte en breedte van de testikels en de nieren aan weerszijden van het lichaam konden meten. Een deel van de nieren (het sexuele segment) is betrokken bij de produktie van secreties die met sperma worden vermengd (Devine, 1975 ; Saint Girons, 1957) ; omdat wij het sexuele segment niet duidelijk konden onderscheiden, hebben wij de gehele nier gemeten. De hemipenen werden volledig uitgezet door in de staart te knijpen, en de lengtes en breedtes van deze copulatieorganen werden genoteerd. Hieronder gebruiken we de term “rechterzijde” vanuit het perspectief van de slang; hoewel dit punt voor de hand lijkt te liggen, is het gemakkelijk verward te raken omdat slangen voor dissectie gewoonlijk op hun dorsale oppervlak worden gelegd; aldus wordt de rechterzijde van de slang de linkerzijde van de onderzoeker.
Om patronen van gebruik van linker versus rechter hemipenes te kwantificeren, registreerden wij deze informatie van twee soorten paringen ; die welke natuurlijk gebeurden (in de holen en hun onmiddellijke omgeving) en die in paringsarena’s die wij instelden om de aantallen en types van parende mannetjes te controleren. Voor deze proeven plaatsten we pas gevangen slangen (1, 2, 4, of 24 mannetjes, plus 1 ongepaard vrouwtje) in nylon paringsarena’s (1,0 × 1,2 m) in de buurt van ons veldterrein en lieten ze paren. Het variërende aantal mannetjes per vrouwtje werd gebruikt in een experiment om te testen of de operationele geslachtsverhouding van invloed was op de determinanten van het mannelijk paringssucces (Shine et al., 2000). De bedrijfstemperaturen werden gemeten met Hobo-temp dataloggers, met tussenpozen van 10 minuten gedurende het onderzoek, door middel van thermokoppels die in dode slangen (in mei 1997) of in holle koperen buizen (in mei 1998) naast de leefruimten waren geplaatst. Voor de proeven van 1998 hebben wij de operatieve slangtemperaturen geschat aan de hand van de modeltemperaturen, plus informatie over de snelheid waarmee de slangen worden opgewarmd en afgekoeld. Met uitzondering van een kleine subset van herhaalde paringen (die apart van de andere datasets worden geanalyseerd), was geen enkele individuele mannetjes- of vrouwtjeslang bij meer dan één paring vertegenwoordigd. Alle paringen omvatten dus statistisch onafhankelijke gegevens.
RESULTATEN
Asymmetrie in grootte van de voortplantingsorganen
Dissecties van 90 volwassen mannelijke slangen onthulden significante grootteverschillen tussen de organen aan weerszijden van het lichaam (figuur 1). De voortplantingsorganen aan de rechterzijde waren gemiddeld significant groter dan die aan de linkerzijde. Met gepaarde t-toetsen met 89 vrijheidsgraden was de rechter hemipenis breder (t = 2,82, p <.006), en de rechter testis was zowel langer (t = 8,05, p <.0001) als breder (t = 2,46, p <.02). De lengte van de hemipenis (t = 1,63, p =.11) verschilde niet significant tussen de twee zijden van het lichaam. Asymmetrie was ook aanwezig in de nier (groter rechts: lengte, t = 4,88, p <.0001 ; breedte, t = 0,40, p =.69).
Afwijkingen van bilaterale symmetrie in het voortplantingssysteem van mannelijke kousenbandslangen, Thamnophis sirtalis parietalis. Vergeleken met het overeenkomstige orgaan aan de linkerkant van het lichaam, vertoont het rechtssysteem een bredere hemipenis, een langere en bredere testis, en een langere en bredere nier. De lengte van de hemipenis verschilt niet tussen de twee zijden van het lichaam. *De vergelijkingen zijn statistisch significant (p <.05); zie de tekst voor statistische tests.
Afwijkingen van de bilaterale symmetrie in het voortplantingssysteem van mannelijke kousenbandslangen, Thamnophis sirtalis parietalis. Vergeleken met het overeenkomstige orgaan aan de linkerkant van het lichaam, vertoont het rechtssysteem een bredere hemipenis, een langere en bredere testis, en een langere en bredere nier. De lengte van de hemipenis verschilt niet tussen de twee zijden van het lichaam. *Vergelijkingen zijn statistisch significant (p <.05); zie de tekst voor statistische tests.
Asymmetrie in gebruik
Paren in het veld
Bij paren die in copulo in het veld werden aangetroffen, gebruikten ongeveer evenveel mannetjes hun rechter- als hun linkerhemipenis. In mei 1997 registreerden wij 161 van dergelijke paren, waarvan 74 (46%) de rechter hemipenis gebruikten (tegen een nulwaarde van 50%, binomiale test, z = 0,95, p =,34). In mei 1998 registreerden we 44 paren, waarvan precies de helft (22 paren) gebruik maakte van de rechter hemipenis.
We zochten naar correlaten van rechts- versus linkerhemipenisgebruik bij deze paren, zowel in de gecombineerde gegevensverzameling als in elk jaar afzonderlijk, maar vonden geen significante verschillen tussen paringen waarbij een van beide hemipenissen werd gebruikt in termen van lichaamsgrootte (SVL’s, massa’s) van het mannetje of het vrouwtje (één-factor ANOVA’s, p >.50 voor alle kenmerken). Uit onze gegevens blijkt ook geen duidelijke ruimtelijke variatie in de keuze van de hemipenis: voor paringen waarbij we de locaties van de paren registreerden, waren de gebruikspatronen vergelijkbaar binnen het hol (25 links/18 rechts) versus in de omliggende weiden (21 links/19 rechts).
Arena trials
In de arena paringen geregistreerd in 1997, werd de rechter hemipenis gebruikt in 61% (52 van 85) van de paringen, een bijna-significante afwijking van de nulverwachting van 50% (binomiale test, z = 1.95, p =.051). De arenakoppelingen in 1998 daarentegen leverden een bijna gelijk gebruik van elke hemipenis op: in totaal 80 paringen waarbij de linkerhemipenis werd gebruikt en 79 waarbij de rechter hemipenis werd gebruikt (49,7% rechts; tegen een nulverwachting van 50%, z = 0, p >.90). De 2 jaren verschilden niet significant in het relatieve aantal paringen met gebruikmaking van rechter versus linker hemipenis (X2 = 2.50, 1 df, p =.11).
We onderzochten deze gegevens in meer detail om te zoeken naar eventuele correlaten van hemipenis keuze. Net als bij de paringen in het veld ontdekten we geen significante biases in het hemipenisgebruik met betrekking tot de lichaamsgrootte van mannetjes of vrouwtjes (p >.50). Echter, de meer uitgebreide gegevens voor de arena proeven (omdat we wisten wanneer en waar de copulatie begon en eindigde) liet ons toe om extra variabelen op deze manier te testen. De duur van de copulatie was vergelijkbaar in paringen waarbij een van beide hemipenis (middelen = 13.7 min, SD = 4.97 voor de linker hemipenis, versus 19.6 ± 11.1 minu voor de rechter, Mann-Whitney U = 24.0, z = 1.13, p =.26). De keuze van het mannetje voor de hemipenis hing niet af van het aantal andere mannetjes met wie hij concurreerde voor de balts. De duur van de balts vóór de intromissie had geen invloed op de keuze van de hemipenis door het mannetje; deze duur varieerde per proef, maar verschilde niet significant tussen paringen met de linker- of rechterhemipenis binnen een proef (p >.40 in alle vergelijkingen).
Het gebruik van de hemipenis in de arenaproeven was echter niet willekeurig: de grootte van het vooroordeel in de richting van “rechtshandigheid” was afhankelijk van de thermische omstandigheden. Mannetjes gebruikten hun linker en rechter hemipenis in ongeveer gelijke proporties wanneer het weer relatief koel was, maar vertoonden een sterke rechter bias onder warmere omstandigheden (figuur 2). Dit resultaat blijkt het duidelijkst uit een logistische regressie met de omgevingstemperatuur als onafhankelijke variabele en het gebruik van de rechter versus de linker hemipenis als afhankelijke variabele. De log-likelihood ratio test voor de invloed van de temperatuur op de keuze van de hemipenis leverde een chi-kwadraatwaarde op van 6,92 (1 df, p =.0085). Het patroon was duidelijk in beide jaren van onze studie.
Het aandeel van de paringen van de kousenbandslangen waarbij rechter- versus linkerhemipenis wordt gebruikt, als functie van de thermische omstandigheden op het moment van coïtus. De gegevens over het gebruik van de hemipenis zijn afkomstig van paringsproeven in buitenarena’s; de omgevingstemperatuur werd gekwantificeerd aan de hand van de temperaturen in fysieke (koperen) modellen die in het volle zonlicht stonden, op enkele meters van de arena’s. De lichaamstemperatuurcategorieën werden zo gedefinieerd dat de steekproefomvang (aantal paringen) waar mogelijk ongeveer gelijk was; daarom zijn sommige temperatuurintervallen groter dan andere. De steekproefgroottes voor elke temperatuurgroep (beginnend met de laagste temperatuur) waren 7, 16, 35, 43, 32, 25, 31, en 28. Spearman rangcorrelatie voor deze gegevens: rs =.81, p =.047.
Het aandeel van de paringen van de kousenbandslangen waarbij rechter- versus linkerhemipenis wordt gebruikt, als functie van de thermische omstandigheden op het moment van coïtus. De gegevens over het gebruik van de hemipenis zijn afkomstig van paringsproeven in buitenarena’s; de omgevingstemperatuur werd gekwantificeerd aan de hand van de temperaturen in fysieke (koperen) modellen die in het volle zonlicht stonden, op enkele meters van de arena’s. De lichaamstemperatuurcategorieën werden zo gedefinieerd dat de steekproefomvang (aantal paringen) waar mogelijk ongeveer gelijk was; daarom zijn sommige temperatuurintervallen groter dan andere. De steekproefgroottes voor elke temperatuurgroep (beginnend met de laagste temperatuur) waren 7, 16, 35, 43, 32, 25, 31, en 28. Spearman rangcorrelatie voor deze gegevens : rs =.81, p =.047.
De keuze van het gebruik van de hemipenis kan ook afhangen van de voorafgaande paringsgeschiedenis van een mannetje. In één serie proeven lieten we mannetjes herhaaldelijk paren met een reeks wijfjes, zodat we konden registreren welke hemipenis bij de opeenvolgende paringen werd gebruikt. De mannetjes in deze proeven vertoonden een sterke neiging tot afwisselend hemipenisgebruik wanneer zij meer dan eens binnen één dag paarden (afwisselend in 7 van de 8 gevallen ; tegen een nul van 50/50, X2 = 4.50, 1 df, p <.05). Echter, bij opeenvolgende paringen die > 12 uur van elkaar verwijderd waren (d.w.z. op opeenvolgende dagen), werd in twee van de vier gevallen dezelfde hemipenis gebruikt. Het is dus mogelijk dat mannetjes hun hemipenis afwisselen, vooral wanneer ze kort na elkaar paren. We verwijderden ook paringspluggen (Devine, 1975) van deze vrouwtjes na elke paring, zodat we de grootte (massa) konden vergelijken van de pluggen die uit elke hemipenis kwamen. De pluggen uit de rechter hemipenis waren gemiddeld significant groter (gemiddeld = 0,08 g, SD = 0,03, n = 14) dan die uit de linker hemipenis (gemiddeld = 0,06 g, SD = 0,03, n = 11 ; F1,23 = 4,62, p <.05). Paringspluggen uit veldparingen verschilden echter niet significant in massa, afhankelijk van welke hemipenis werd gebruikt (F1,41 = 1,22, p =.28).
DISCUSSIE
Het is al lang bekend dat de inwendige anatomie van slangen aanzienlijke asymmetrie vertoont, en dit geldt zowel voor de positie (anterior-posterior) als voor de grootte van veel inwendige organen zoals de testikels en de nieren (bijv, Bergmann, 1951, 1958 a, b ; Wallach, 1991). Onze gegevens tonen aan dat deze asymmetrie zich ook uitstrekt tot de hemipenis, althans bij Thamnophis sirtalis parietalis, en dat ze kan samenhangen met een niet-willekeurige keuze van hemipenisgebruik bij deze soort.
Eerdere studies over deze onderwerpen zijn beperkt (vooral voor paringen in het veld), maar de resultaten zijn consistent met onze studie. Bijvoorbeeld, het totale gebruik van de twee hemipenissen bij paringen in het veld benaderde 50/50, zoals gerapporteerd in een eerdere studie van dezelfde soort (Blanchard en Blanchard, 1941) ; dit zou de algemene regel kunnen zijn bij squamaten (Crews, 1978 ; Secor, 1987 ; Tokarz en Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1980, 1997). Ondanks het algemeen gelijk gebruik van de hemipenissen, is het duidelijk dat de keuze door het mannetje van zijn linker tegenover zijn rechter hemipenis voor copulatie niet willekeurig is. Eerdere auteurs hebben gespeculeerd dat mannelijke slangen gewoon de hemipenis gebruiken die het dichtst bij de cloaca van het wijfje ligt (b.v. Murphy en Barker, 1980; Secor, 1987). Dit kan vaak waar zijn, maar ook andere factoren spelen een rol.
De meest voor de hand liggende invloed op het gebruik van de hemipenis is de voorafgaande paringsgeschiedenis van het mannetje. Onze studie suggereert dat mannetjes afwisselend gebruik maken van hun twee hemipenissen in sommige omstandigheden, maar niet in andere, afhankelijk van het tijdsinterval sinds de vorige copulatie. Een tendens voor mannetjes om afwisselend gebruik te maken van de twee hemipenes, tenminste wanneer meerdere paringen kort na elkaar mogelijk zijn, is gemeld bij andere squamate soorten (e.g., Olsson and Madsen, 1998 ; Tokarz and Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1981, 1987). Het uiteindelijke selectieve voordeel van deze afwisseling zou voor veel soorten de uitputting van sperma kunnen inhouden (Tokarz en Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1981, 1987), maar dit argument kan niet worden toegepast op kousenbandslangen. Mannelijke Thamnophis sirtalis parietalis produceren hun sperma enkele maanden vóór de paring, en hun testikels zijn inactief gedurende het paringsseizoen (b.v. Crews en Moore, 1986). De kousenbandslangen dragen echter ook niersecreties over (om de paringsplug te vormen) wanneer zij copuleren (Devine, 1975). Er is dus een andere stof dan spermatozoa die mogelijk moeilijk snel genoeg kan worden gegenereerd voor twee paringen kort na elkaar. In overeenstemming met deze hypothese suggereren de gegevens van onze herhaalde paringsproeven (zie boven) dat de massa van de paringsplug lager zou kunnen zijn bij de tweede copulaties dan bij de eerste copulaties. De massa van de paringsplug nam af van de eerste naar de tweede paring bij negen mannetjes, bleef gelijk bij twee, en nam bij geen enkel mannetje toe (met behulp van de binomiale test, p =.03). Evenzo daalde het aantal spermaoverdrachten per copulatie snel bij een andere squamatensoort (een anoline hagedis) wanneer mannetjes gedwongen werden dezelfde hemipenis te gebruiken voor meerdere paringen kort na elkaar (Tokarz en Slowinski, 1990).
Nog verrassender was dat het hemipenisgebruik sterk geassocieerd was met de thermische omgeving, wat suggereert dat mannelijke slangen hun hemipenisgebruik facultatief aanpassen in relatie tot thermische invloeden. Wij interpreteren dit patroon zo dat slangen bij voorkeur de grotere (rechterkant) hemipenis gebruiken als ze daartoe in staat zijn zonder de paringskansen in gevaar te brengen. Hoge lichaamstemperaturen verbeteren het bruto bewegingsvermogen bij deze soort (Heckrotte, 1967) en verbeteren waarschijnlijk ook het vermogen van het mannetje om subtiele houdingsaanpassingen te maken (zoals het verplaatsen van zijn staartbasis van de ene naar de andere kant van het vrouwtje), zonder zijn positie in de concurrentie met andere mannetjes te verliezen.
Mannetjes kousebandslangen die onder dergelijke omstandigheden hun rechter hemipenis gebruiken, zijn wellicht in het voordeel omdat de hemipenis breder is en verbonden is met een grotere bron van sperma (de testis) en accessoire afscheidingen (de nier). De voordelen zijn echter waarschijnlijk bescheiden, vooral in verhouding tot het conditienadeel dat gepaard gaat met het afzien van een gunstige positie door het lichaam tijdens de balts te heroriënteren. Daarom gebruiken mannetjes vaak hun linker hemipenis, vooral wanneer zij het relatief koud hebben (en dus minder in staat zijn om complexe paringsmanoeuvres uit te voeren), of wanneer zij recent sperma en plugmateriaal uit het rechter copulatoir systeem hebben gebruikt.
Hoewel onze dataset de meest uitgebreide is die beschikbaar is over asymmetrieën in structuur en functie van het mannelijk voortplantingssysteem bij squamaten, blijven er nog vele raadsels bestaan, en sommige van onze resultaten waren inconsistent tussen de monsters. Zo was de prooidiermassa hoger bij paringen met de rechterhemipijp in de arena’s, maar niet in het veld. We weten niet waarom dit verschil bestaat. Een mogelijkheid is dat een klein aantal mannetjes een groot deel van de paringen in het veld realiseert; als dat zo is, kunnen veel van onze in het veld gedekte mannetjes dezelfde hemipenis al bij een eerdere paring hebben gebruikt. Deze mannetjes zouden dan waarschijnlijk de tweede keer een kleinere paringsplug produceren. Als mannetjes de neiging hebben om de rechter hemipenis te gebruiken bij hun eerste paring, dan zou een dergelijke trend het verschil in de massa van de paringspluggen tussen de rechter en de linker hemipenis verkleinen. Deze mogelijkheid is echter geheel speculatief.
Belangrijker is dat onze conclusies over de fitnessvoordelen van paringen met gebruikmaking van het rechter- of linkerhersenhelftsysteem ook speculatief blijven. We hebben geen direct bewijs om aan te tonen dat een grotere hemipenis (en bijbehorende testis, nieren, en paring plug) is eigenlijk een meer effectieve copulatoire apparaat dan een kleinere eenheid. De niet-willekeurige patronen in het gebruik van de hemipenis suggereren echter dat de asymmetrie niet triviaal is, en verder werk om deze kwesties op te helderen zou van groot belang zijn. Het potentieel directe verband tussen handstand en reproductief succes in dit systeem (een verband dat veel zwakker is bij de meeste andere voorbeelden van lateralisatie in het gebruik) suggereert dat dit fenomeen een waardevol modelsysteem kan bieden om de fitness-gevolgen van afwijkingen van bilaterale symmetrie te onderzoeken.
Wij danken R. Nesbitt, A. Cuddy, A. en G. Johnson voor assistentie, en D. Roberts voor logistieke ondersteuning. Thomas Madsen en David O’Connor gaven commentaar op het manuscript. Financiële steun werd verleend door de Australian Research Council (aan R.S.), en door een National Science Foundation National Young Investigator Award (IBN-9357245), en de Whitehall Foundation (W95-04) aan R.T.M. Het onderzoek werd uitgevoerd onder de bevoegdheid van Oregon State University Institutional Animal Care and Use Committee Protocol no. LAR-1848B. Al het onderzoek werd uitgevoerd in overeenstemming met de U.S. Public Health Service “Policy on Humane Care and Use of Laboratory Animals” en de National Institutes of Health “Guide to the Care and Use of Laboratory Animals.”
Bergman RAM,
. De anatomie van Homalopsis buccata.
:
-524.
Bergman RAM,
. De anatomie van de Acrochordinae.
:
-184.
Bergman RAM,
. De anatomie van Natrix piscator.
:
-99.
Blanchard FN, Blanchard FC,
. Factors determining time of birth in the garter snake Thamnophis sirtalis sirtalis (Linnaeus).
:
-176.
Bock GR, Marsh J,
. Biologische asymmetrie en handigheid.
. Chichester, UK : Wiley-Interscience.
Crews D,
. Hemipenial preference: stimulus control of male mounting behavior in the lizard Anolis carolinensis.
:
-196.
Crews D, Moore MC,
. Evolution of mechanisms controlling mating behavior.
:
-125.
Devine MC,
. Copulatory plugs, restricted pating opportunities and reproductive competition among male garter snakes.
:
-346.
Dowling HG, Savage JM,
. A guide to the snake hemipenis : a survey of basic structure and systematic characteristics.
:
-28.
Heckrotte C,
. Relations of body temperature, size, and crawling speed of the common garter snake, Thamnophis sirtalis.
:
-763.
Mason RT, Crews D,
. Vrouwelijke mimicry bij garter snakes.
:
-60.
Murphy JB, Barker DG,
. Courtship and copulation of the Ottoman viper (Vipera xanthina) with special reference to use of the hemipenes.
:
-169.
Olsson M, Madsen T,
.
. In : Spermacompetitie en seksuele selectie (Birkhead TR, Møller AP, eds). San Diego, California : Academic Press ;
-578.
Saint Girons H,
. Le cycle sexuelle chez Vipera aspis (L), dans l’ouest de la France.
:
-350.
Secor SM,
. Courtship en paringsgedrag van de gespikkelde koningsslang, Lampropeltis getulus holbrooki.
:
-28.
Shine R, Olsson MM, Moore IT, LeMaster MP, Greene M, Mason RT,
. Lichaamsgrootte verhoogt paringssucces bij mannelijke kousebandslangen.
:
-F11.
Tokarz RR, Slowinski JB,
. Alternation of hemipenis use as a behavioural means of increasing sperm transfer in the lizard Anolis sagrei.
:
-379.
Wallach V,
. Comparative visceral topography of African colubrid snakes of the subfamilies Aparallactinae and Acractaspidae (
). Baton Rouge : Louisiana State University.
Zweifel RG,
. Aspecten van de biologie van een laboratoriumpopulatie koningsslangen. In :
(Murphy JB, Collins JT, eds). Lawrence, Kansas : SSAR Contributions to Herpetology ;
-152.
Zweifel RG,
.
, Lampropeltis getula. J Herpetol
:
-461.