Är ormar högerhänta? Asymmetri i storlek och användning av hemipenis hos strumpebandsormar (Thamnophis sirtalis)

Asymmetri i användning

Fältparningar

Inom parade par som hittades i copulo i fält använde ungefär lika många hanar sin högra respektive vänstra hemipenis. I maj 1997 registrerade vi 161 sådana par, varav 74 (46 %) använde höger hemipenis (mot ett nollvärde på 50 %, binomiskt test, z = 0,95, p = 0,34). I maj 1998 registrerade vi 44 par, varav exakt hälften (22 par) använde höger hemipenis.

Vi letade efter eventuella korrelationer mellan användning av höger och vänster hemipenis bland dessa par, både i den kombinerade datamängden och för varje år separat, men fann inga signifikanta skillnader mellan parningar som använde någon av de två hemipenerna när det gällde kroppsstorlek (SVL, massa) hos hanen eller honan (enfaktors ANOVA:er, p >.50 för alla egenskaper). Våra data avslöjar inte heller någon uppenbar rumslig (habitatassocierad) variation i valet av hemipenis: för parningar där vi registrerade parens positioner var användningsmönstren likartade inne i lyan (25 vänster/18 höger) jämfört med de omgivande ängarna (21 vänster/19 höger).

Arenaförsök

I de arenaparningar som registrerades 1997 användes höger hemipenis i 61 % (52 av 85) av parningarna, en nästan signifikant avvikelse från nollförväntningen på 50 % (binomialtest, z = 1,95, p = 0,051). Däremot användes arena-parningarna 1998 i nästan lika stor utsträckning på båda hemipenierna: vi registrerade sammanlagt 80 parningar där vänster hemipenium användes och 79 där höger hemipenium användes (49,7 % höger; jämfört med en nollvision på 50 %, z = 0, p >.90). De två åren skiljde sig inte signifikant åt när det gäller det relativa antalet parningar som använde höger respektive vänster hemipenis (X2 = 2,50, 1 df, p = 0,11).

Vi undersökte dessa data mer i detalj för att leta efter eventuella korrelationer till valet av hemipenis. Liksom för fältparningarna upptäckte vi inga signifikanta förskjutningar i användningen av hemipenis med avseende på hanarnas eller honornas kroppsstorlek (p >.50). De mer omfattande uppgifterna för arenaförsöken (eftersom vi visste när och var kopulationen inleddes och avslutades) gjorde dock att vi kunde testa ytterligare variabler på detta sätt. Kopulationens varaktighet var likartad vid parningar som involverade endera hemipenis (medelvärde = 13,7 min, SD = 4,97 för den vänstra hemipenis, jämfört med 19,6 ± 11,1 minu för den högra, Mann-Whitney U = 24,0, z = 1,13, p = 0,26). Hanens val av hemipenis berodde inte på antalet andra hanar som han konkurrerade med i uppvaktningen. Varaktigheten av uppvaktningen före intromission påverkade inte hanens val av hemipenis; denna varaktighet varierade mellan olika försök, men skilde sig inte signifikant mellan parningar som involverade vänster respektive höger hemipenis inom något försök (p >.40 i alla jämförelser).

Några gånger var användningen av hemipenis i arenaförsöken inte slumpmässig : storleken på förskjutningen mot ”högra hand” berodde på de termiska förhållandena. Hannarna använde sin vänstra och högra hemipenes i ungefär lika stora proportioner när vädret var relativt svalt, men visade en stark högerbias under varmare förhållanden (figur 2). Detta resultat framgår lättast av en logistisk regression med den omgivande (operativa) temperaturen som oberoende variabel och användning av höger respektive vänster hemipenis som beroende variabel. Log-likelihood ratio-testet för temperaturens påverkan på valet av hemipenis gav ett chi-square-värde på 6,92 (1 df, p = 0,0085). Mönstret var tydligt inom båda åren av vår studie.

Valet av användning av hemipenis kan också bero på en hanes tidigare parningshistoria. I en uppsättning försök lät vi hanar para sig upprepade gånger med en rad honor, så att vi kunde registrera vilken hemipenis som användes vid successiva parningar. Hanarna i dessa försök visade en stark tendens att alternera användningen av hemipenis när de parade mer än en gång under en och samma dag (alternerade i 7 av 8 fall ; mot en nollpunkt på 50/50, X2 = 4,50, 1 df, p <.05). Vid successiva parningar som var åtskilda med > 12 timmar (dvs. på på varandra följande dagar) användes dock samma hemipenis i två av fyra fall. Således kan hanar alternera användningen av hemipenis främst när de parar sig i snabb följd. Vi avlägsnade också parningsproppar (Devine, 1975) från dessa honor efter varje parning, så att vi kunde jämföra storlekarna (massorna) av de proppar som producerades från varje hemipen. Pluggar från höger hemipenis var i genomsnitt betydligt större (medelvärde = 0,08 g, SD = 0,03, n = 14) än de från vänster (medelvärde = 0,06 g, SD = 0,03, n = 11 ; F1,23 = 4,62, p <.05). Parningspluggar från fältparningar skilde sig dock inte signifikant i massa beroende på vilken hemipenis som användes (F1,41 = 1,22, p = 0,28).

DISKUSSION

Det har länge varit känt att ormarnas inre anatomi uppvisar en avsevärd asymmetri, och detta gäller såväl läget (främre-posteriortal) som storleken på många inre organ, t.ex. testiklar och njurar (t.ex, Bergmann, 1951, 1958 a, b ; Wallach, 1991). Våra data visar att denna asymmetri även sträcker sig till hemipenis, åtminstone hos Thamnophis sirtalis parietalis, och att den kan vara förknippad med ett icke slumpmässigt val av användning av hemipenis hos denna art.

Förra arbeten om dessa ämnen har varit begränsade (särskilt när det gäller parningar i fält), men resultaten stämmer överens med vår studie. Till exempel var den totala användningen av de två hemipenerna i fältparningar ungefär 50/50, vilket rapporterades i en tidigare studie av samma art (Blanchard och Blanchard, 1941); detta kan vara den allmänna regeln bland eklevande djur (Crews, 1978; Secor, 1987; Tokarz och Slowinski, 1990; Zweifel, 1980, 1997). Trots den generellt sett lika stora användningen av hemipenerna är det dock tydligt att hanens val av sin vänstra respektive högra hemipenis för kopulation inte är slumpmässigt. Tidigare författare har spekulerat i att hanar helt enkelt använder den hemipenis som ligger närmast honans cloaca (t.ex. Murphy och Barker, 1980 ; Secor, 1987). Detta kan ofta vara sant, men andra faktorer spelar också en roll.

Den mest direkta påverkan på användningen av hemipenis är hanens tidigare parningshistoria. Vår studie tyder på att hanar alternerar mellan användning av sina två hemipenes under vissa omständigheter men inte under andra, beroende på tidsintervallet sedan föregående parning. En tendens för hanar att alternera användningen av de två hemipenerna, åtminstone när flera parningar finns tillgängliga i snabb följd, har rapporterats hos andra squamatarter (t.ex. Olsson och Madsen, 1998 ; Tokarz och Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1981, 1987). Den slutgiltiga selektiva fördelen med denna växling kan för många arter innebära en utarmning av spermier (Tokarz och Slowinski, 1990 ; Zweifel, 1981, 1987), men detta argument kan inte tillämpas på strumpebandslarver. Hanar av Thamnophis sirtalis parietalis producerar sina spermier flera månader före parningen och deras testiklar är inaktiva under parningssäsongen (t.ex. Crews och Moore, 1986). Strumpebandsormar överför dock även njursekret (för att bilda parningspluggen) när de kopulerar (Devine, 1975). Det finns alltså en annan substans än spermatozoer som potentiellt kan vara svår att generera tillräckligt snabbt för två parningar i snabb följd. I linje med denna hypotes tyder uppgifter från våra försök med upprepade parningar (se ovan) på att massan av parningspluggen kan vara lägre från andra kopulationer än från första kopulationen. Massan av pluggen minskade från den första till den andra parningen hos nio hanar, förblev oförändrad hos två och ökade inte hos någon (med hjälp av binomialtestet, p = 0,03). På samma sätt sjönk antalet spermier som överfördes per kopulation snabbt hos en annan squamatart (en anolinödla) när hanarna tvingades använda samma hemipenis för flera parningar i snabb följd (Tokarz och Slowinski, 1990).

Mer överraskande var användningen av hemipenis starkt associerad med den omgivande termiska miljön, vilket tyder på att hanar av ormar fakultativt justerar sin användning av hemipenis i förhållande till termiska influenser. Vi tolkar detta mönster som att ormar föredrar att använda den större (höger) hemipenis om de kan göra det utan att äventyra parningsmöjligheterna. Höga kroppstemperaturer förbättrar den grova lokomotoriska förmågan hos denna art (Heckrotte, 1967) och förbättrar rimligen också hanens förmåga att göra subtila justeringar av hållningen (t.ex. att flytta sin svansbas från den ena sidan av honan till den andra), utan att förlora sin position i konkurrensen med andra hanar.

Strumpebandshannar som använder sin högra hemipenis under sådana omständigheter kan vara gynnade eftersom hemipenis är bredare och är ansluten till en större källa till spermier (testis) och accessoriska sekret (njure). Fördelarna är dock troligen blygsamma, särskilt i förhållande till det fitnessbortfall som är förknippat med att avstå från en gynnsam position genom att omorientera kroppen under uppvaktningen. Därför använder hanar ofta sin vänstra hemipenis, särskilt när de är relativt kalla (och därmed mindre kapabla att utföra komplexa parningsmanövrar), eller när de nyligen har förbrukat sperma och pluggmaterial från det högra kopulationssystemet.

Och även om vår datamängd är den mest omfattande som finns tillgänglig om asymmetrier i struktur och funktion av det manliga reproduktionssystemet hos skäggdjur, återstår många gåtor och vissa av våra resultat var inkonsekventa mellan olika prover. Till exempel var pluggmassan högre från parningar med högerhemipenis i arenorna men inte i fält. Vi vet inte varför denna skillnad existerar. En möjlighet är att ett litet antal hanar får en hög andel parningar under fältförhållanden ; om så är fallet kan många av våra fältparade hanar redan ha använt samma hemipenis i en tidigare parning. Det är därför troligt att dessa hanar skulle producera en mindre parningsplugg andra gången. Om hanarna tenderar att använda den högra hemipenisen vid sin första parning, skulle en sådan tendens minska den uppenbara skillnaden i massa av parningspluggar från parningar som bygger på den högra respektive den vänstra hemipenisen. Denna möjlighet är dock helt och hållet spekulativ.

Mer viktigt är att våra slutsatser om fitnessfördelarna av parningar som använder sig av antingen höger- eller vänstersystemet också förblir spekulativa. Vi har inga direkta bevis för att visa att en större hemipenis (och tillhörande testiklar, njurar och parningsplugg) faktiskt är en mer effektiv kopulationsanordning än en mindre enhet. De icke slumpmässiga mönstren i användningen av hemipenis tyder dock på att asymmetrin inte är trivial, och ytterligare arbete för att klargöra dessa frågor skulle vara av stort intresse. Faktum är att den potentiellt direkta kopplingen mellan handledarskap och reproduktionsframgång i detta system (en koppling som är mycket svagare med de flesta andra exempel på lateralisering i användningen) tyder på att detta fenomen kan erbjuda ett värdefullt modellsystem med vilket man kan undersöka fitnesskonsekvenserna av avvikelser från bilateral symmetri.

Vi tackar R. Nesbitt, A. Cuddy, A. och G. Johnson för assistans, och D. Roberts för logistiskt stöd. Thomas Madsen och David O’Connor har lämnat kommentarer till manuskriptet. Finansiellt stöd tillhandahölls av Australian Research Council (till R.S.), National Science Foundation National Young Investigator Award (IBN-9357245) och Whitehall Foundation (W95-04) till R.T.M. Forskningen utfördes i enlighet med Oregon State University Institutional Animal Care and Use Committee Protocol no. LAR-1848B. All forskning genomfördes i enlighet med U.S. Public Health Service ”Policy on Humane Care and Use of Laboratory Animals” och National Institutes of Health ”Guide to the Care and Use of Laboratory Animals”