Během studia na Oxford School of Drama se Foy objevila ve hrách Top Girls, Watership Down, Easy Virtue a Touched. Po účinkování v televizi debutovala na profesionálním jevišti ve hrách DNA a The Miracle, dvou z trojice jednoaktovek v režii Paula Millera v Královském národním divadle v Londýně (třetí byla Baby Girl).
Foy hrála hlavní hrdinku Amy Dorritovou v seriálu BBC Little Dorrit a byla nominována na cenu RTS. Dále se objevila v televizním filmu Going Postal a v dobrodružném hororu Season of the Witch. Foyová si také zahrála v obnoveném seriálu BBC Upstairs Downstairs v roli lady Persephone a spolupodílela se na seriálu The Promise, který Channel 4 vysílal v únoru 2011.
Foyová hrála hlavní roli Helen v televizním filmu Noční hlídka, který byl natočen podle románu Sarah Watersové. Na divadelní prkna se vrátila v únoru 2013 jako Lady Macbeth po boku Jamese McAvoye v titulní roli ve hře Macbeth v Trafalgar Studios.
V roce 2015 hrála Foy anglickou královnu Annu Boleynovou v šestidílném dramatickém seriálu Wolf Hall. Její výkon se setkal s chválou kritiky a byl přirovnáván ke kultovnímu výkonu Geneviève Bujoldové ve filmu Anna tisíciletá. Foyová byla následně nominována na cenu Britské televizní akademie za nejlepší ženský herecký výkon roku 2016.
V roce 2016 ztvárnila Foyová mladou královnu Alžbětu II. v životopisném dramatickém seriálu Petera Morgana The Crown společnosti Netflix. Za svůj výkon získala Zlatý glóbus za nejlepší ženský herecký výkon v dramatickém televizním seriálu, dvakrát cenu Screen Actors Guild Award za mimořádný ženský herecký výkon v dramatickém seriálu a cenu Primetime Emmy za mimořádný ženský herecký výkon v dramatickém seriálu. Byla také nominována na televizní cenu BAFTA za nejlepší herečku. V roce 2017 si roli zopakovala ve druhé sérii, než ji předala herečce Olivii Colmanové, která od třetí série ztvární královnu ve středním věku. V roce 2017 si Foyová rovněž zahrála Dianu Cavendishovou v životopisném dramatu Breathe.
V roce 2018 si Foyová zahrála v psychologickém thrilleru Stevena Soderbergha Unsane, ztvárnila mstitelku Lisbeth Salanderovou v akčním thrilleru Dívka v pavoučí síti a Janet Shearonovou, manželku amerického astronauta Neila Armstronga, v životopisném snímku Damiena Chazella First Man. Za posledně jmenovaný film byla nominována na Zlatý glóbus za nejlepší ženský herecký výkon ve vedlejší roli, na cenu kritiků za nejlepší ženský herecký výkon ve vedlejší roli a na cenu Britské akademie filmového a televizního umění za nejlepší ženský herecký výkon ve vedlejší roli.