Az Oxford School of Drama hallgatójaként Foy szerepelt a Top Girls, Watership Down, Easy Virtue és Touched című darabokban. A televíziós szereplések után a londoni Royal National Theatre-ben Paul Miller rendezésében a DNA és a The Miracle című egyfelvonásosok közül kettőben debütált hivatásos színpadon (a harmadik a Baby Girl volt).
Foy a főszereplő Amy Dorrit szerepét játszotta a BBC Little Dorrit című sorozatában, és RTS-díjra jelölték. Ezután szerepelt a Going Postal című tévéfilmben és a Season of the Witch című horror-kalandfilmben. Foy szerepelt az Upstairs Downstairs című BBC-sorozat felújításában is, mint Lady Persephone, és társszereplője volt a Channel 4 2011 februárjában sugárzott The Promise című sorozatának.
Foy játszotta a Sarah Waters regénye alapján készült The Night Watch című tévéfilm egyik főszerepét, Helent. 2013 februárjában visszatért a színpadra, mint Lady Macbeth, James McAvoy mellett a címszerepet játszó Macbethben a Trafalgar Studiosban.
Foy 2015-ben Anne Boleyn angol királynőt alakította a Wolf Hall című hatrészes drámasorozatban. Az alakítását a kritikusok elismeréssel fogadták, és Geneviève Bujold ikonikus alakításához hasonlították az Ezeregyéjszakás Anna című filmben. Foy-t ezt követően 2016-ban jelölték a Brit Televíziós Akadémia legjobb színésznőnek járó díjára.
2016-ban Foy alakította a fiatal II. Erzsébet királynőt Peter Morgan Netflix The Crown című életrajzi drámasorozatában. Az alakításáért kétszer is elnyerte a Golden Globe-díjat a legjobb színésznő – televíziós sorozat dráma kategóriában, kétszer a Screen Actors Guild-díjat a drámasorozatban nyújtott kiemelkedő női színészi teljesítményért, és kétszer a Primetime Emmy-díjat a drámasorozatban nyújtott kiemelkedő női főszereplői teljesítményért. A legjobb színésznőnek járó BAFTA TV-díjra is jelölték. 2017-ben a második évadban újra eljátszotta a szerepet, mielőtt a szerep átment Olivia Colman színésznőnek, aki a harmadik évadtól kezdve a középkorú királynőt alakítja majd. Szintén 2017-ben Foy játszotta Diana Cavendish szerepét a Breathe című életrajzi drámafilmben.
2018-ban Foy szerepelt Steven Soderbergh Unsane című pszichológiai thrillerében; ő alakította Lisbeth Salander önbíráskodót A lány a pókhálóban című akció-thrillerben; és Janet Shearont, Neil Armstrong amerikai űrhajós feleségét Damien Chazelle First Man című életrajzi filmjében. Utóbbiért jelölték a legjobb női mellékszereplőnek járó Golden Globe-díjra, a legjobb női mellékszereplőnek járó Critics’ Choice-díjra, valamint a Brit Film- és Televíziós Művészeti Akadémia legjobb női mellékszereplőnek járó díjára.
Az utóbbi filmért jelölték a legjobb női mellékszereplőnek járó Golden Globe-díjra.