Mentre era alla Oxford School of Drama, Foy è apparsa nelle commedie Top Girls, Watership Down, Easy Virtue e Touched. Dopo essere apparsa in televisione, ha fatto il suo debutto professionale in DNA e The Miracle, due di un trio di atti unici diretti da Paul Miller al Royal National Theatre di Londra (il terzo era Baby Girl).
Foy ha interpretato la protagonista, Amy Dorrit, nella serie della BBC Little Dorrit, ed è stata nominata per un RTS Award. Ha continuato ad apparire nel film TV Going Postal e nel film d’avventura horror Season of the Witch. Foy ha anche recitato nel revival della BBC di Upstairs Downstairs nel ruolo di Lady Persephone, ed è stata co-protagonista del serial di Channel 4 The Promise, trasmesso nel febbraio 2011.
Foy ha interpretato un ruolo principale, Helen, nel film TV The Night Watch, tratto da un romanzo di Sarah Waters. È tornata sul palco nel febbraio 2013 come Lady Macbeth, accanto a James McAvoy nel ruolo del titolo, in Macbeth ai Trafalgar Studios.
Nel 2015, Foy ha interpretato la regina inglese Anna Bolena nel serial drammatico in sei parti Wolf Hall. La sua performance è stata accolta con elogi dalla critica e paragonata alla performance iconica di Geneviève Bujold in Anne of the Thousand Days. Foy è stata successivamente nominata per il British Academy Television Award 2016 come migliore attrice.
Nel 2016, Foy ha interpretato la giovane regina Elisabetta II nella serie drammatica biografica di Peter Morgan The Crown. La sua performance le è valsa il Golden Globe Award per la migliore attrice – serie televisiva drammatica, lo Screen Actors Guild Award per l’Outstanding Performance by a Female Actor in a Drama Series due volte, e il Primetime Emmy Award per Outstanding Lead Actress in a Drama Series. È stata anche nominata per il BAFTA TV Award come migliore attrice. Nel 2017, ha ripreso il ruolo nella seconda stagione, prima che il ruolo passasse all’attrice Olivia Colman, che avrebbe ritratto la regina nella mezza età, a partire dalla terza stagione. Sempre nel 2017, Foy ha interpretato Diana Cavendish nel film drammatico biografico Breathe.
Nel 2018, Foy ha recitato nel thriller psicologico Unsane di Steven Soderbergh; ha interpretato la vigilante Lisbeth Salander nell’action-thriller The Girl in the Spider’s Web; e Janet Shearon, moglie dell’astronauta americano Neil Armstrong, nel biopic First Man di Damien Chazelle. Per quest’ultimo, è stata nominata per il Golden Globe Award come migliore attrice non protagonista – film, il Critics’ Choice Award come migliore attrice non protagonista e il British Academy of Film and Television Arts Award come migliore attrice non protagonista.