În timp ce era la Oxford School of Drama, Foy a apărut în piesele Top Girls, Watership Down, Easy Virtue și Touched. După ce a apărut la televiziune, și-a făcut debutul profesional pe scenă în DNA și The Miracle, două dintr-un trio de acte unice regizate de Paul Miller la Royal National Theatre din Londra (al treilea a fost Baby Girl).
Foy a jucat rolul protagonistei, Amy Dorrit, în serialul BBC Little Dorrit, fiind nominalizată pentru un premiu RTS. Ea a continuat să apară în filmul de televiziune Going Postal și în filmul de aventuri horror Season of the Witch. Foy a jucat, de asemenea, în reluarea BBC a serialului Upstairs Downstairs, în rolul Lady Persephone, și a fost co-protagonistă în serialul Channel 4 The Promise, difuzat în februarie 2011.
Foy a jucat un rol principal, Helen, în filmul TV The Night Watch, care s-a bazat pe un roman al lui Sarah Waters. A revenit pe scenă în februarie 2013 în rolul Lady Macbeth, alături de James McAvoy în rolul principal, în Macbeth la Trafalgar Studios.
În 2015, Foy a interpretat-o pe regina engleză Anne Boleyn în serialul dramatic în șase părți Wolf Hall. Interpretarea ei a fost primită cu laude din partea criticilor și a fost comparată cu interpretarea iconică a lui Geneviève Bujold în Anne of the Thousand Days. Ulterior, Foy a fost nominalizată la Premiul Academiei Britanice de Televiziune 2016 pentru cea mai bună actriță.
În 2016, Foy a interpretat-o pe tânăra regină Elisabeta a II-a în serialul dramatic biografic Netflix The Crown, realizat de Peter Morgan. Performanța ei i-a adus Premiul Globul de Aur pentru cea mai bună actriță – serial dramatic de televiziune, Premiul Screen Actors Guild pentru cea mai bună prestație a unei actrițe într-un serial dramatic de două ori și Premiul Primetime Emmy pentru cea mai bună actriță în rol principal într-un serial dramatic. De asemenea, a fost nominalizată la Premiul BAFTA TV pentru cea mai bună actriță. În 2017, ea a reluat rolul în cel de-al doilea sezon, înainte ca rolul să treacă la actrița Olivia Colman, care o va portretiza pe regină la vârsta a doua, începând cu cel de-al treilea sezon. Tot în 2017, Foy a jucat rolul Dianei Cavendish în filmul biografic dramatic Breathe.
În 2018, Foy a jucat în thrillerul psihologic Unsane al lui Steven Soderbergh; a interpretat-o pe justițiara Lisbeth Salander în filmul de acțiune și thriller The Girl in the Spider’s Web; și pe Janet Shearon, soția astronautului american Neil Armstrong, în filmul biografic First Man al lui Damien Chazelle. Pentru acesta din urmă, a fost nominalizată la Premiul Globul de Aur pentru cea mai bună actriță în rol secundar – film, la Premiul Critics’ Choice pentru cea mai bună actriță în rol secundar și la Premiul Academiei Britanice de Artă Cinematografică și de Televiziune pentru cea mai bună actriță în rol secundar.
.