Podczas studiów w Oxford School of Drama, Foy wystąpiła w sztukach Top Girls, Watership Down, Easy Virtue i Touched. Po występach w telewizji zadebiutowała na profesjonalnej scenie w DNA i The Miracle, dwóch z trzech pojedynczych aktów w reżyserii Paula Millera w Royal National Theatre w Londynie (trzecim była Baby Girl).
Foy wystąpiła jako główna bohaterka, Amy Dorrit, w serialu BBC Little Dorrit i była nominowana do nagrody RTS. Następnie wystąpiła w filmie telewizyjnym Going Postal oraz w horrorze przygodowym Season of the Witch. Foy wystąpiła również we wznowieniu serialu BBC Upstairs Downstairs jako Lady Persephone, a także zagrała główną rolę w serialu Channel 4 The Promise, wyemitowanym w lutym 2011 roku.
Foy zagrała główną rolę, Helen, w filmie telewizyjnym The Night Watch, który został oparty na powieści Sarah Waters. Powróciła na scenę w lutym 2013 roku jako Lady Makbet, obok Jamesa McAvoya w roli tytułowej, w Makbecie w Trafalgar Studios.
W 2015 roku Foy zagrała angielską królową Anne Boleyn w sześcioczęściowym serialu dramatycznym Wolf Hall. Jej występ spotkał się z krytycznymi pochwałami i porównany do ikonicznego występu Geneviève Bujold w Anne of the Thousand Days. Foy została następnie nominowana do nagrody 2016 British Academy Television Award dla najlepszej aktorki.
W 2016 roku Foy sportretowała młodą królową Elżbietę II w biograficznym serialu dramatycznym Netflix The Crown Petera Morgana. Jej występ przyniósł jej nagrodę Złotego Globu dla najlepszej aktorki – serial telewizyjny dramat, Screen Actors Guild Award for Outstanding Performance by a Female Actor in a Drama Series dwukrotnie, a także Primetime Emmy Award for Outstanding Lead Actress in a Drama Series. Była również nominowana do nagrody BAFTA TV Award dla najlepszej aktorki. W 2017 roku ponownie wcieliła się w tę rolę w drugim sezonie, zanim rola ta przeszła w ręce aktorki Olivii Colman, która od trzeciego sezonu będzie portretować królową w średnim wieku. Również w 2017 roku Foy wystąpiła jako Diana Cavendish w biograficznym filmie dramatycznym Breathe.
W 2018 roku Foy wystąpiła w thrillerze psychologicznym Stevena Soderbergha Unsane; portretowała czujną Lisbeth Salander w thrillerze akcji The Girl in the Spider’s Web; i Janet Shearon, żona amerykańskiego astronauty Neila Armstronga, w biopicu Damiena Chazelle’a First Man. Za tę ostatnią rolę była nominowana do nagrody Złotego Globu dla najlepszej aktorki drugoplanowej w filmie, nagrody Critics’ Choice Award dla najlepszej aktorki drugoplanowej oraz nagrody Brytyjskiej Akademii Sztuk Filmowych i Telewizyjnych dla najlepszej aktorki drugoplanowej.