Terwijl ze op de Oxford School of Drama zat, speelde Foy in de toneelstukken Top Girls, Watership Down, Easy Virtue en Touched. Na haar televisieoptredens maakte ze haar professionele toneeldebuut in DNA en The Miracle, twee van een trio single acts geregisseerd door Paul Miller in het Royal National Theatre in Londen (de derde was Baby Girl).
Foy speelde als de hoofdrolspeelster, Amy Dorrit, in de BBC-serie Little Dorrit, en werd genomineerd voor een RTS Award. Daarna was ze te zien in de tv-film Going Postal en de horror-avonturenfilm Season of the Witch. Foy speelde ook in de BBC-revival van Upstairs Downstairs als Lady Persephone, en speelde mee in de Channel 4-serie The Promise, uitgezonden in februari 2011.
Foy speelde een hoofdrol, Helen, in de tv-film The Night Watch, die was gebaseerd op een roman van Sarah Waters. Ze keerde terug op het toneel in februari 2013 als Lady Macbeth, naast James McAvoy in de titelrol, in Macbeth in de Trafalgar Studios.
In 2015 speelde Foy de Engelse koningin Anne Boleyn in de zesdelige dramaserie Wolf Hall. Haar vertolking werd met kritische lof ontvangen en vergeleken met Geneviève Bujolds iconische vertolking in Anne of the Thousand Days. Foy werd vervolgens genomineerd voor de 2016 British Academy Television Award voor Beste Actrice.
In 2016 portretteerde Foy de jonge koningin Elizabeth II in Peter Morgan’s Netflix biografische dramaserie The Crown. Haar optreden leverde haar twee keer de Golden Globe Award voor Beste Actrice – Televisieserie Drama op, de Screen Actors Guild Award voor Outstanding Performance by a Female Actor in a Drama Series, en de Primetime Emmy Award voor Outstanding Lead Actress in a Drama Series. Ook werd ze genomineerd voor de BAFTA TV Award voor Beste Actrice. In 2017 herhaalde ze de rol in het tweede seizoen, voordat de rol overging op actrice Olivia Colman, die de koningin op middelbare leeftijd zou portretteren, te beginnen in het derde seizoen. Ook in 2017 speelde Foy als Diana Cavendish in de biografische dramafilm Breathe.
In 2018 speelde Foy in Steven Soderbergh’s psychologische thriller Unsane; portretteerde de vigilante Lisbeth Salander in de actie-thriller The Girl in the Spider’s Web; en Janet Shearon, de vrouw van de Amerikaanse astronaut Neil Armstrong, in Damien Chazelle’s biopic First Man. Voor deze laatste rol werd ze genomineerd voor de Golden Globe Award voor Beste Bijrol Actrice – Film, de Critics’ Choice Award voor Beste Bijrol Actrice, en de British Academy of Film and Television Arts Award voor Beste Bijrol Actrice.