2017年10月のフォイ
オックスフォード演劇学校在学中、フォイは演劇『トップガールズ』『ウォーターシップ・ダウン』『イージーヴァーチャー』『トゥーチュ』に出演した。 テレビ出演の後、ロンドンのロイヤル・ナショナル・シアターでポール・ミラーが演出した3つの単幕のうちの2つ「DNA」と「The Miracle」でプロの舞台デビュー（3つ目は「Baby Girl」）。
BBCシリーズ「Little Dorrit」で主人公のエイミー・ドリット役を演じ、RTS賞にノミネートされる。 その後、TV映画『Going Postal』やホラー・アドベンチャー映画『Season of the Witch』に出演した。 また、BBCのリバイバル版「Upstairs Downstairs」ではペルセポネ夫人役で出演し、2011年2月に放送されたチャンネル4の連続ドラマ「The Promise」で共演。
サラ・ウォーターズの小説を基にしたテレビ映画「The Night Watch」では主役のヘレンを演じた。 2013年2月、トラファルガー・スタジオで行われた『マクベス』で、タイトルロールのジェームズ・マカヴォイとともにマクベス夫人として舞台に復帰した。
2015年、フォイは6部構成の連続ドラマ『ウルフホール』でイギリス女王アン・ブーリン役を演じた。 彼女の演技は批評家の称賛を浴び、『千日のアン』のジュヌヴィエーヴ・ブジョルドの象徴的な演技と比較されました。 フォイはその後、2016年英国アカデミー・テレビ賞の主演女優賞にノミネートされた。
2016年、フォイはピーター・モーガンのNetflix伝記ドラマシリーズ『The Crown』で若きエリザベス2世を演じた。 その演技により、ゴールデン・グローブ賞主演女優賞（テレビシリーズ・ドラマ部門）、映画俳優組合賞（ドラマシリーズにおける女性俳優の優れた演技賞）を2度、プライムタイム・エミー賞（ドラマシリーズにおける優れた主演女優賞）を受賞しました。 また、BAFTAテレビ賞の最優秀女優賞にもノミネートされた。 2017年、第2シーズンで同役を再演したが、第3シーズンから中年期の女王を演じる女優オリヴィア・コールマンに役が移ることになった。 また2017年、フォイは伝記ドラマ映画『Breathe』でダイアナ・キャベンディッシュ役を演じた。
2018年、フォイはスティーブン・ソダーバーグ監督の心理スリラー『Unsane』に主演、アクションスリラー『The Girl in the Spider’s Web』で自警団のリスベット・サランダーを演じ、ダミアン・チャゼル監督の伝記映画『ファーストマン』で米飛行士ニール・アームストロングの妻ジャネット・シアロンにふんする。 後者では、ゴールデングローブ賞助演女優賞、批評家連盟賞助演女優賞、英国映画テレビ芸術アカデミー賞助演女優賞にノミネートされた
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