Aquando na Oxford School of Drama, Foy apareceu nas peças Top Girls, Watership Down, Easy Virtue, e Touched. Depois de aparecer na televisão, ela fez sua estreia profissional no palco em DNA e O Milagre, dois de um trio de atos individuais dirigidos por Paul Miller no Royal National Theatre em Londres (o terceiro foi Baby Girl).
Foy estrelou como protagonista, Amy Dorrit, na série da BBC Little Dorrit, e foi indicada para um Prêmio RTS. Ela passou a aparecer no filme de TV Going Postal e no filme de aventura de terror Season of the Witch. Foy também estrelou na BBC o renascimento de Upstairs Downstairs como Lady Persephone, e foi co-estrelada na série do Channel 4 The Promise, transmitida em fevereiro de 2011.
Foy desempenhou um papel principal, Helen, no filme de TV The Night Watch, que foi baseado em um romance de Sarah Waters. Ela retornou ao palco em fevereiro de 2013 como Lady Macbeth, ao lado de James McAvoy no papel do título, em Macbeth no Trafalgar Studios.
Em 2015, Foy interpretou a rainha inglesa Anne Boleyn na série dramática Wolf Hall, de seis partes. Sua performance foi recebida com elogios críticos e comparada à performance icônica de Geneviève Bujold em Anne of the Thousand Days. Foy foi posteriormente nomeado para o Prémio da Academia Britânica de Televisão de 2016 para Melhor Actriz.
Em 2016, Foy retratou a jovem rainha Isabel II na série de drama biográfico Netflix de Peter Morgan, The Crown. Sua performance lhe valeu o Prêmio Globo de Ouro para Melhor Atriz – Série de Televisão Drama, o Prêmio Grêmio de Atores de Cinema para Performance Excepcional de uma Atriz Feminina em uma Série Dramática duas vezes, e o Prêmio Emmy Primetime para Atriz Principal Excepcional em uma Série Dramática. Ela também foi indicada para o Prêmio BAFTA TV para Melhor Atriz. Em 2017, ela repreendeu o papel na segunda temporada, antes do papel passar para a atriz Olivia Colman, que retrataria a rainha na meia-idade, começando na terceira temporada. Também em 2017, Foy estrelou como Diana Cavendish no drama biográfico Breathe.
Em 2018, Foy estrelou no thriller psicológico de Steven Soderbergh Unsane; retratou a vigilante Lisbeth Salander no thriller de ação The Girl in the Spider’s Web; e Janet Shearon, esposa do astronauta americano Neil Armstrong, no biopico First Man de Damien Chazelle. Para este último, ela foi indicada para o Prêmio Globo de Ouro de Melhor Atriz Coadjuvante – Filme, para o Prêmio da Crítica de Melhor Atriz Coadjuvante e para o Prêmio da Academia Britânica de Artes Cinematográficas e Televisivas de Melhor Atriz Coadjuvante.