Mientras estaba en la Oxford School of Drama, Foy apareció en las obras Top Girls, Watership Down, Easy Virtue y Touched. Después de aparecer en televisión, debutó profesionalmente en el escenario en DNA y The Miracle, dos de un trío de actos individuales dirigidos por Paul Miller en el Royal National Theatre de Londres (el tercero fue Baby Girl).
Foy protagonizó el papel de la protagonista, Amy Dorrit, en la serie de la BBC Little Dorrit, y fue nominada para un premio RTS. Posteriormente, apareció en el telefilme Going Postal y en la película de aventuras de terror Season of the Witch. Foy también protagonizó la reposición de la BBC de Upstairs Downstairs como Lady Persephone, y coprotagonizó la serie de Channel 4 The Promise, emitida en febrero de 2011.
Foy interpretó un papel principal, el de Helen, en la película para televisión The Night Watch, que estaba basada en una novela de Sarah Waters. Volvió al escenario en febrero de 2013 como Lady Macbeth, junto a James McAvoy en el papel principal, en Macbeth en los Trafalgar Studios.
En 2015, Foy interpretó a la reina inglesa Ana Bolena en la serie dramática de seis partes Wolf Hall. Su actuación fue recibida con elogios de la crítica y comparada con la icónica interpretación de Geneviève Bujold en Ana de los mil días. Posteriormente, Foy fue nominada al Premio de Televisión de la Academia Británica de 2016 a la mejor actriz.
En 2016, Foy interpretó a la joven reina Isabel II en la serie dramática biográfica de Netflix The Crown, de Peter Morgan. Su interpretación le valió el Globo de Oro a la mejor actriz de serie dramática de televisión, el Premio del Sindicato de Actores de la Pantalla a la mejor interpretación femenina en una serie dramática en dos ocasiones y el Premio Primetime Emmy a la mejor actriz principal en una serie dramática. También fue nominada al premio BAFTA TV a la mejor actriz. En 2017, retomó el papel en la segunda temporada, antes de que el papel pasara a la actriz Olivia Colman, que representaría a la Reina en la edad madura, a partir de la tercera temporada. También en 2017, Foy protagonizó el papel de Diana Cavendish en la película dramática biográfica Breathe.
En 2018, Foy protagonizó el thriller psicológico Unsane, de Steven Soderbergh; interpretó a la justiciera Lisbeth Salander en el thriller de acción The Girl in the Spider’s Web; y a Janet Shearon, esposa del astronauta estadounidense Neil Armstrong, en el biopic First Man, de Damien Chazelle. Por esta última, fue nominada al Globo de Oro a la mejor actriz de reparto en cine, al premio Critics’ Choice a la mejor actriz de reparto y al premio de la Academia Británica de las Artes Cinematográficas y de la Televisión a la mejor actriz de reparto.