Alors qu’elle était à l’Oxford School of Drama, Foy est apparue dans les pièces Top Girls, Watership Down, Easy Virtue, et Touched. Après être apparue à la télévision, elle a fait ses débuts professionnels sur scène dans DNA et The Miracle, deux d’un trio d’actes uniques mis en scène par Paul Miller au Royal National Theatre de Londres (le troisième était Baby Girl).
Foy a joué le rôle de la protagoniste, Amy Dorrit, dans la série Little Dorrit de la BBC, et a été nominée pour un RTS Award. Elle a ensuite joué dans le téléfilm Going Postal et dans le film d’horreur et d’aventure Season of the Witch. Foy a également joué dans la reprise de Upstairs Downstairs par la BBC dans le rôle de Lady Persephone, et a participé au feuilleton The Promise de Channel 4, diffusé en février 2011.
Foy a joué un rôle principal, Helen, dans le téléfilm The Night Watch, qui était basé sur un roman de Sarah Waters. Elle est revenue sur scène en février 2013 dans le rôle de Lady Macbeth, aux côtés de James McAvoy dans le rôle-titre, dans Macbeth aux Trafalgar Studios.
En 2015, Foy a joué la reine anglaise Anne Boleyn dans le feuilleton dramatique en six épisodes Wolf Hall. Sa performance a été saluée par la critique et comparée à la performance iconique de Geneviève Bujold dans Anne des Mille Jours. Foy a par la suite été nommée au British Academy Television Award 2016 de la meilleure actrice.
En 2016, Foy a incarné la jeune reine Elizabeth II dans la série dramatique biographique Netflix The Crown de Peter Morgan. Sa performance lui a valu le Golden Globe Award de la meilleure actrice – série télévisée dramatique, le Screen Actors Guild Award de la meilleure performance d’une actrice dans une série dramatique à deux reprises, et le Primetime Emmy Award de la meilleure actrice principale dans une série dramatique. Elle a également été nominée pour le BAFTA TV Award de la meilleure actrice. En 2017, elle a repris le rôle dans la deuxième saison, avant que le rôle ne passe à l’actrice Olivia Colman, qui incarnera la reine à l’âge mûr, à partir de la troisième saison. Toujours en 2017, Foy a joué le rôle de Diana Cavendish dans le film dramatique biographique Breathe.
En 2018, Foy a joué dans le thriller psychologique Unsane de Steven Soderbergh, a incarné la justicière Lisbeth Salander dans le thriller d’action La fille dans la toile d’araignée, et Janet Shearon, épouse de l’astronaute américain Neil Armstrong, dans le biopic First Man de Damien Chazelle. Pour ce dernier, elle a été nominée pour le Golden Globe Award de la meilleure actrice dans un second rôle au cinéma, le Critics’ Choice Award de la meilleure actrice dans un second rôle et le British Academy of Film and Television Arts Award de la meilleure actrice dans un second rôle.