Ollessaan Oxford School of Drama -yliopistossa Foy esiintyi näytelmissä Top Girls, Watership Down, Easy Virtue ja Touched. Televisiossa esiintymisen jälkeen hän teki ammattilaisnäyttämödebyyttinsä näytelmissä DNA ja The Miracle, jotka olivat kaksi Paul Millerin ohjaamasta kolmiosaisesta yksinäytöksisestä näytelmäkokonaisuudesta Lontoon kuninkaallisessa kansallisteatterissa (kolmas oli Baby Girl).
Foy näytteli BBC:n Little Dorrit -sarjassa päähenkilö Amy Dorritia, ja oli ehdolla RTS-palkinnon saajaksi. Sen jälkeen hän esiintyi tv-elokuvassa Going Postal ja kauhuseikkailuelokuvassa Season of the Witch. Foy näytteli myös BBC:n uusintaelokuvassa Upstairs Downstairs Lady Persefonena ja oli mukana helmikuussa 2011 esitetyssä Channel 4:n sarjassa The Promise.
Foy näytteli pääosaa, Heleniä, tv-elokuvassa Yövartija, joka perustui Sarah Watersin romaaniin. Hän palasi näyttämölle helmikuussa 2013 Lady Macbethinä James McAvoyn nimiroolin rinnalla Macbethissä Trafalgar Studiosissa.
Vuonna 2015 Foy näytteli englantilaista kuningatar Anne Boleynia kuusiosaisessa draamasarjassa Wolf Hall. Hänen suorituksensa sai kriitikoilta kiitosta ja sitä verrattiin Geneviève Bujoldin ikoniseen suoritukseen Tuhannen päivän Annassa. Foy oli sittemmin ehdolla Britannian televisioakatemian vuoden 2016 parhaan naispääosan palkinnon saajaksi.
Vuonna 2016 Foy esitti nuorta kuningatar Elisabet II:ta Peter Morganin Netflixin elämäkerrallisessa draamasarjassa The Crown. Hänen suorituksensa toi hänelle Golden Globe -palkinnon parhaasta naispääosan esityksestä draamasarjassa, Screen Actors Guild Award -palkinnon erinomaisesta naispääosan esityksestä draamasarjassa kahdesti ja Primetime Emmy Award -palkinnon erinomaisesta naispääosan esityksestä draamasarjassa. Hän oli myös ehdolla parhaan naispääosan BAFTA-tv-palkinnon saajaksi. Vuonna 2017 hän esitti roolinsa uudelleen toisella kaudella, ennen kuin rooli siirtyi näyttelijä Olivia Colmanille, joka kolmannesta kaudesta alkaen esittää kuningatarta keski-iässä. Niin ikään vuonna 2017 Foy näytteli Diana Cavendishia elämäkerrallisessa draamaelokuvassa Breathe.
Vuonna 2018 Foy näytteli Steven Soderberghin psykologisessa trillerissä Unsane, näytteli kostajaa Lisbeth Salanderia toimintatrillerissä Tyttö hämähäkin verkossa ja amerikkalaisen astronautin Neil Armstrongin vaimoa Janet Shearonia Damien Chazellen elämäkertaelokuvassa First Man. Jälkimmäisestä elokuvasta hän oli ehdolla Golden Globe -palkinnon saajaksi parhaasta miessivuosasta, Critics’ Choice -palkinnon saajaksi parhaasta miessivuosasta ja Britannian elokuva- ja televisiotaiteen akatemian palkinnon saajaksi parhaasta miessivuosasta.